เบนท์ลีย์เซ็นสัญญากับมิชิแกนแพนเธอร์สเมื่อวันที่ 17 เมษายน 1984 หลังจากสัปดาห์ที่แปดของฤดูกาล USFL เบนท์ลีย์ถูกใช้เป็นตัวสำรองในตำแหน่งรันนิ่งแบ็กเป็นส่วนใหญ่ และยังทำหน้าที่รับลูกเตะเปิดเกมอีก 10 เกมที่เหลือของฤดูกาล เบนท์ลีย์ทำสถิติวิ่ง 18 ครั้งได้ระยะ 60 หลา และรับลูกเตะเปิดเกม 19 ครั้งได้ระยะ 425 หลาในฤดูกาลนั้น^{[ 10 ]}แพนเธอร์สมีสถิติ 12–6 ในฤดูกาลปกติ และแพ้ให้กับลอสแอนเจลิสเอ็กซ์เพรสในรอบแบ่งกลุ่มของรอบเพลย์ออฟ

ในปี 1985 องค์กร Panthers ได้รวมกับOakland Invadersและยังคงเล่นภายใต้ชื่อ Invaders ต่อไป Bentley ยังคงอยู่กับ Oakland ซึ่งเขาเป็นผู้นำทีมด้วยการวิ่ง 191 ครั้ง ทำระยะได้ 1,020 หลา และทำทัชดาวน์ได้ 4 ครั้ง ขณะเดียวกันก็รับบอลได้ 44 ครั้ง ทำระยะได้ 441 หลา และทำทัชดาวน์ได้ 3 ครั้ง^{[ 10 ]} Invaders มีผลงาน 13–4–1 ในฤดูกาลปกติ และเอาชนะTampa Bay BanditsและMemphis Showboatsในรอบเพลย์ออฟเพื่อคว้าสิทธิ์เข้าร่วมการแข่งขันชิงแชมป์ USFL ปี 1985 Invaders แพ้ให้กับBaltimore Stars ด้วยคะแนน 24–28 ในเกมสุดท้ายของ USFL

หลังจาก USFL ล่มสลาย เบนท์ลีย์ได้เซ็นสัญญากับอินเดียนาโพลิส โคลท์ส เมื่อวันที่ 3 กันยายน พ.ศ. 2528 โคลท์สได้เลือกเบนท์ลีย์ในการดราฟท์เสริม NFL ปี พ.ศ. 2527 และยังคงรักษาสิทธิ์ในการเล่น NFL ของเขาไว้^{[ 11 ]}

ในปีแรกของเขากับโคลท์ส เบนท์ลีย์ลงเล่น 15 เกม โดยวิ่ง 54 ครั้ง ได้ระยะ 288 หลา และทำทัชดาวน์ 2 ครั้ง ขณะเดียวกันก็รับลูกเตะเปิดเกม 27 ครั้ง ได้ระยะ 674 หลา โดยมีค่าเฉลี่ยการรับลูกเตะเปิดเกมสูงสุดในอาชีพที่ 25.0 หลา^{[ 12 ]}ในสัปดาห์ที่ห้าในการแข่งขันกับบัฟฟาโล บิลส์เบนท์ลีย์ทำสถิติวิ่ง 100 หลาเป็นครั้งแรกใน NFL ด้วยการวิ่ง 17 ครั้ง ได้ระยะ 100 หลา^{[ 13 ]}เบนท์ลีย์ทำทัชดาวน์จากการวิ่งได้ 1 ครั้งในสองสัปดาห์สุดท้ายของฤดูกาล ในการแข่งขันกับแทมปาเบย์ บัคคาเนียร์สและฮิวสตัน ออยเลอร์สตามลำดับ โคลท์สมีสถิติ 4–11 ในฤดูกาลนั้น^{[ 14 ]}

ในปี 1986 เบนท์ลีย์ยังคงทำหน้าที่เป็นตัวสำรองของแรนดี แมคมิลแลน โดยแบ่งเวลาเล่นกับ จอร์จ วอนสลีย์ตลอดฤดูกาลและยังทำหน้าที่รับลูกเตะเปิดเกมด้วย เขาทำสถิติวิ่ง 73 ครั้ง ได้ระยะ 351 หลา และทำทัชดาวน์ 3 ครั้ง พร้อมกับรับลูก 25 ครั้ง ได้ระยะ 230 หลา เบนท์ลีย์รับลูกเตะเปิดเกม 32 ครั้ง ได้ระยะ 687 หลา เฉลี่ย 21.5 หลาต่อครั้ง^{[ 12 ]}เบนท์ลีย์พลาดการแข่งขัน 4 เกมหลังจากถูกส่งไปอยู่ในรายชื่อผู้เล่นบาดเจ็บเนื่องจากอาการบาดเจ็บกล้ามเนื้อน่อง แต่เขาก็ยังคงเป็นผู้เล่นที่วิ่งได้มากเป็นอันดับสองของโคลท์สในฤดูกาลนั้น^{[ 15 ]} โคลท์สเริ่มต้นฤดูกาล 1986 ด้วยสถิติ 0–13 ไล่ ร็อด ดาวโฮเวอร์ออกจากตำแหน่งหัวหน้าโค้ชและแทนที่ด้วยรอน เมเยอร์ เมเยอร์ชนะ 3 เกมสุดท้าย ทำให้ฤดูกาลของโคลท์สจบลงด้วยสถิติ 3–13 ^{[ 16 ]}

ในปี 1987 เบนท์ลีย์มีสถิติที่ดีที่สุดใน NFL อย่างไรก็ตาม รันนิ่งแบ็กคนใหม่ของโคลท์สและการประท้วงของผู้เล่นในปี 1987เป็นอุปสรรคขวางทางเขา NFL ยกเลิกเกมทั้งหมดในสัปดาห์ที่สามและใช้ผู้เล่นสำรองในสัปดาห์ที่สี่ถึงหก เมื่อการประท้วงสิ้นสุดลง โคลท์สจึงแลกตัวรันนิ่งแบ็กเอริค ดิกเกอร์สัน เข้ามา ^{[ 17 ]}เบนท์ลีย์เป็นตัวสำรองของดิกเกอร์สันในช่วงที่เหลือของฤดูกาล แต่ก็ยังทำผลงานได้ดีใน 12 เกมที่เขาลงเล่น โดยวิ่ง 142 ครั้ง ได้ระยะ 631 หลา และทำทัชดาวน์จากการวิ่งสูงสุดในอาชีพถึง 7 ครั้ง เขายังรับบอลได้ 34 ครั้ง ได้ระยะ 447 หลา และทำทัชดาวน์ 2 ครั้ง นอกจากนี้ยังรับลูกเตะคืน 22 ครั้ง ได้ระยะ 500 หลา^{[ 12 ]}โคลท์สชนะ ดิวิชั่น AFC Eastด้วยคะแนน 9–6 และได้เข้ารอบเพลย์ออฟเป็นครั้งแรกนับตั้งแต่ย้ายมาที่อินเดียนาโพลิส พวกเขาแพ้ใน รอบแบ่งกลุ่ม ของเพลย์ออฟ NFL ปี 1987-88 ด้วยคะแนน 21–38 ให้กับคลีฟแลนด์ บราวน์ส^{[ 18 ]}

ในปี 1988 ดิคเกอร์สันได้ลงเล่นเป็นตัวจริงในตำแหน่งรันนิ่งแบ็กเป็นส่วนใหญ่ ทำให้เบนท์ลีย์ได้ลงเล่นเป็นตัวจริงเพียง 2 เกมเท่านั้น ดิคเกอร์สันเป็นผู้นำในลีกด้านการวิ่ง และเบนท์ลีย์ก็ได้รับบทบาทที่เหมาะสมในเกมรุกของโคลท์ส เขาลงเล่นครบทั้ง 16 เกม โดยวิ่ง 45 ครั้ง ได้ระยะ 230 หลา และทำทัชดาวน์ 2 ครั้ง นอกจากนี้ยังรับบอลได้ 26 ครั้ง ได้ระยะ 252 หลา และทำทัชดาวน์ 1 ครั้ง ในฐานะผู้รับลูกเตะ เบนท์ลีย์ได้รับภาระงานมากที่สุดในอาชีพการงานของเขา โดยรับลูกเตะ 39 ครั้ง ได้ระยะ 775 หลา^{[ 12 ]}โคลท์สจบฤดูกาลด้วยสถิติ 9–7 แต่พลาดการเข้าสู่รอบเพลย์ออฟ^{[ 19 ]}

สำหรับฤดูกาล 1989 โคลท์สเปลี่ยนมาใช้แผนการเล่นแบบมีรันนิ่งแบ็กสองคน และเบนท์ลีย์ก็ได้ลงเล่นมากขึ้น เขาจบฤดูกาลด้วยการวิ่ง 75 ครั้ง ทำระยะได้ 299 หลา และทำทัชดาวน์ได้ 1 ครั้ง และรับบอลได้ 52 ครั้ง ทำระยะได้ 525 หลา และทำทัชดาวน์ได้ 3 ครั้ง เบนท์ลีย์เข้าร่วมกับปีกนอกอย่างอังเดร ริสันและบิล บรูคส์ในฐานะสามคนแรกในประวัติศาสตร์ของโคลท์สที่ทำระยะรับบอลได้ 500 หลาต่อคนในฤดูกาลเดียว^{[ 20 ]}โคลท์สจบฤดูกาลด้วยสถิติ 8-8

ในปี 1990 เบนท์ลีย์ยังคงทำผลงานได้ดีในการวิ่ง และมีฤดูกาลที่ดีที่สุดในฐานะผู้รับลูก เขาทำสถิติวิ่ง 137 ครั้ง ได้ระยะ 556 หลา และทำทัชดาวน์ 4 ครั้ง นอกจากนี้ยังทำสถิติสูงสุดในอาชีพด้วยการรับลูก 71 ครั้ง ได้ระยะ 664 หลา และทำทัชดาวน์ 2 ครั้ง ซึ่งเป็นสถิติสูงสุดของทีม สำหรับฤดูกาลที่สองติดต่อกัน เบนท์ลีย์เป็นหนึ่งในสามผู้รับลูกของโคลท์สที่ทำระยะได้มากกว่า 500 หลา โดยอีกสองคนคือ บรู๊คส์ และเจสซี เฮสเตอร์โคลท์สจบฤดูกาลด้วยสถิติ 7–9 ^{[ 21 ]}

ในปี 1991 เบนท์ลีย์ได้รับบาดเจ็บที่ไหล่ในเกมพรีซีซั่นกับฟิลาเดลเฟีย อีเกิลส์เขาพลาดการแข่งขันในสัปดาห์แรก และเมื่อกลับมาลงสนามในสัปดาห์ที่สอง เขาก็ได้รับบาดเจ็บที่เข่าในการแข่งขันกับไมอามี ดอลฟินส์ เบนท์ลีย์ถูกส่งไปอยู่ในรายชื่อผู้เล่นบาดเจ็บและพลาดการแข่งขันที่เหลือของฤดูกาล 1991 ^{[ 20 ]}

เบนท์ลีย์เตรียมพร้อมที่จะรับบทบาทตัวจริงของโคลท์สเมื่อดิคเกอร์สันออกจากทีมหลังจบฤดูกาล 1991 เบนท์ลีย์ลงเล่นในเกมพรีซีซั่นของโคลท์สทั้ง 4 เกมในปี 1992 แต่เนื่องจากยังมีความกังวลเกี่ยวกับอาการบาดเจ็บที่เข่า เขาจึงถูกปล่อยตัวเมื่อวันที่ 31 สิงหาคม 1992 ^{[ 22 ]}

เบนท์ลีย์เซ็นสัญญากับพิตต์สเบิร์ก สตีลเลอร์สเมื่อวันที่ 16 กันยายน พ.ศ. 2535 ^{[ 23 ]}เบนท์ลีย์รับลูกเตะเปิดเกมได้ 1 ครั้ง ระยะ 17 หลา ในการลงเล่น 2 ครั้งกับสตีลเลอร์ส ก่อนที่จะถูกปล่อยตัวเมื่อวันที่ 16 พฤศจิกายน พ.ศ. 2535 ^{[ 12 ] [ 24 ]}