ซานฟรานซิสโก โฟร์ตี้ไนเนอร์สเลือกจอห์นสันในรอบที่สี่ (ลำดับที่ 129) ของการดราฟต์ NFL ปี 2014 ^{[ 10 ]}เขาเป็นคอร์เนอร์แบ็กคนที่ 16 ที่ถูกเลือกในการดราฟต์^{[ 11 ]}

เมื่อวันที่ 15 พฤษภาคม 2557 ทีม 49ers ได้เซ็นสัญญากับจอห์นสันเป็นเวลา 4 ปี มูลค่า 2.62 ล้านดอลลาร์ ซึ่งรวมถึงโบนัสการเซ็นสัญญา 400,544 ดอลลาร์^{[ 12 ]}

เขาแข่งขันกับคริส คัลลิเวอร์ , ทราเมน บร็อก , เพอร์ริช ค็อกซ์ , คริส คุก , เคนเนธ แอคเกอร์และดาร์ริล มอร์ริสตลอดช่วงฝึกซ้อมในปี 2014 เพื่อแย่งตำแหน่งตัวจริงในตำแหน่งคอร์เนอร์แบ็ก^{[ 13 ]}หัวหน้าโค้ชจิม ฮาร์บอห์ได้แต่งตั้งจอห์นสันให้เป็นคอร์เนอร์แบ็กคนที่ห้าในแผนผังตำแหน่ง รองจากบร็อก, คัลลิเวอร์, ค็อกซ์ และคริส คุก^{[ 14 ]}

เขาประเดิมฤดูกาลปกติอย่างเป็นทางการในเกมเปิดฤดูกาลของ 49ers ที่ดัลลัส คาวบอยส์และทำแท็คเกิลเดี่ยว 2 ครั้ง และปัดบอล 2 ครั้ง ในชัยชนะ 28–17 ของพวกเขา เมื่อวันที่ 13 ตุลาคม 2014 จอห์นสันทำแท็คเกิล ปัดบอล และทำอินเตอร์เซปต์ครั้งแรกในอาชีพของเขาหลังจากตัดลูกส่งของออสติน เดวิส และวิ่งกลับไปทำ ทัชดาวน์ 20 หลา ในชัยชนะ 31–17 เหนือเซนต์หลุยส์ แรมส์ [ ^{15 ] ใน}การแข่งขันสัปดาห์ที่ 14 กับโอ๊คแลนด์ เรเดอร์สจอห์นสันทำแท็คเกิลรวมสูงสุดในฤดูกาลถึง 7 ครั้ง ในขณะที่ 49ers แพ้ 24–13 เมื่อวันที่ 14 ธันวาคม 2014 เขาได้รับโอกาสลงเล่นเป็นตัวจริงครั้งแรกในอาชีพ และทำแท็คเกิลรวม 4 ครั้ง และปัดบอล 1 ครั้ง ในเกมที่แพ้ซีแอตเติล ซีฮอว์ ก ส์ 17–7 ^{[ 16 ]}เขาจบฤดูกาลแรกของเขาด้วยการแท็กเกิลรวม 34 ครั้ง (เดี่ยว 26 ครั้ง) ป้องกันการส่งบอลได้ 6 ครั้ง สกัดบอลได้ 1 ครั้ง และทำทัชดาวน์ได้ 1 ครั้ง ในการลงเล่นเป็นตัวจริง 3 เกม และลงเล่นทั้งหมด 16 เกม 49ers และ Harbaugh แยกทางกันด้วยความยินยอมทั้งสองฝ่ายหลังจากจบฤดูกาลด้วยผล 8–8 ในปี 2014

จอห์นสันกลับมาเข้าแคมป์ฝึกซ้อมในปี 2015 เพื่อแข่งขันกับบร็อก, ชารีซ ไรท์ , คริส คุก, ลีออน แมคแฟดเดน , แอคเกอร์ และคีธ รีเซอร์เพื่อแย่งตำแหน่งคอร์เนอร์แบ็กตัวจริง^{[ 17 ]}จิม ทอมซูลาหัวหน้าโค้ชคนใหม่ได้แต่งตั้งจอห์นสันเป็นคอร์เนอร์แบ็กคนที่สามในแผนผังผู้เล่นของ 49ers รองจากบร็อกและแอคเกอร์^{[ 18 ]}

เมื่อวันที่ 8 พฤศจิกายน 2015 จอห์นสันได้รับโอกาสลงเล่นเป็นตัวจริงครั้งแรกของฤดูกาลและทำสถิติสูงสุดของฤดูกาลด้วยการเข้าปะทะเดี่ยว 6 ครั้งและป้องกันการส่งบอล 2 ครั้งในเกมที่ชนะแอตแลนตา ฟอลคอนส์ 17–16 เมื่อวันที่ 3 มกราคม 2016 เขาทำสถิติสูงสุดของฤดูกาลด้วยการเข้าปะทะรวม 7 ครั้งและป้องกันการส่งบอลได้ 1 ครั้งในเกมที่ 49ers เอาชนะแรมส์ 19–16 เขาจบฤดูกาล 2015 ด้วยการเข้าปะทะรวม 32 ครั้ง (เดี่ยว 29 ครั้ง) และป้องกันการส่งบอล 5 ครั้งจากการลงเล่นเป็นตัวจริง 3 เกมและลงเล่นทั้งหมด 16 เกม^{[ 16 ]} 49ers ตัดสินใจปลดทอมซูลาออกหลังจากจบฤดูกาล 2015 ด้วยสถิติ 5–11

จอห์นสันแข่งขันกับบร็อค, จิมมี่ วอร์ด , คริส เดวิส , แอคเกอร์, คีธ รีเซอร์ และราชาด โรบินสันตลอดช่วงฝึกซ้อมเพื่อแย่งตำแหน่งคอร์เนอร์แบ็กตัวจริง หัวหน้าโค้ชชิป เคลลีแต่งตั้งจอห์นสันเป็นคอร์เนอร์แบ็กคนที่สามในแผนผังผู้เล่นตัวจริงของ 49ers ในช่วงเริ่มต้นฤดูกาลปกติ^{[ 19 ]}

ระหว่างการแข่งขันสัปดาห์ที่ 10 กับทีมอริโซน่า คาร์ดินัลส์จอห์นสันทำสถิติแท็กเกิลรวมสูงสุดในฤดูกาลถึง 3 ครั้ง ในเกมที่ 49ers แพ้ 23–20 เมื่อวันที่ 1 มกราคม 2017 เขาทำสถิติแท็กเกิลรวมสูงสุดในฤดูกาลถึง 4 ครั้ง และป้องกันการส่งบอลสูงสุดในฤดูกาลถึง 2 ครั้ง ในเกมที่ 49ers แพ้ให้กับซีฮอว์กส์ 25–23 ^{[ 16 ]}ผลงานของเขาตกต่ำลงภายใต้หัวหน้าโค้ช ชิป เคลลี่ และผู้ประสานงานฝ่ายป้องกันจิม โอนีลในปี 2016 และจอห์นสันจบฤดูกาลด้วยแท็กเกิลรวม 15 ครั้ง (เดี่ยว 11 ครั้ง) และป้องกันการส่งบอล 3 ครั้ง ใน 15 เกม โดยไม่ได้ลงเล่นเป็นตัวจริงเลย 49ers จบฤดูกาลด้วยสถิติ 2–14 และในที่สุดก็ไล่หัวหน้าโค้ช ชิป เคลลี่ ออก

จอห์นสันกลับมาเข้าแคมป์ฝึกซ้อมของ 49ers ในปี 2017 และแข่งขันกับRashard Robinson , Keith Reaser , Ahkello WitherspoonและK'Waun Williamsเพื่อแย่งตำแหน่งคอร์เนอร์แบ็กตัวจริง หัวหน้าโค้ชKyle Shanahanได้แต่งตั้งจอห์นสันเป็นคอร์เนอร์แบ็กตัวจริง ร่วมกับ Robinson และ Williams ในตำแหน่งนิกเกิลแบ็ก เพื่อเริ่มต้นฤดูกาล 2017 ^{[ 20 ]}

เขาเริ่มต้นเกมเปิดฤดูกาลของ 49ers กับCarolina Panthersและทำแท็คเกิลเดี่ยวได้ 2 ครั้งในเกมที่แพ้ 23–3 เมื่อวันที่ 1 ตุลาคม 2017 จอห์นสันทำแท็คเกิลรวมได้ 8 ครั้ง และสกัดบอลได้สูงสุดในฤดูกาลถึง 2 ครั้ง ในเกมที่แพ้ Cardinals 18–15 สัปดาห์ต่อมา เขาทำแท็คเกิลรวมได้สูงสุดในอาชีพถึง 9 ครั้ง ในเกมที่ 49ers แพ้Indianapolis Colts 26–23 ^{[ 16 ]}เมื่อวันที่ 24 ธันวาคม 2017 จอห์นสันทำอินเตอร์เซปต์ครั้งที่สองในอาชีพของเขา หลังจากสกัดบอลจากการส่งของBlake Bortlesและวิ่งกลับไปทำทัชดาวน์ระยะ 50 หลา ในเกมที่ชนะJacksonville Jaguars 44–33

จอห์นสันเป็นผู้นำทีม 49ers ในด้านการเข้าปะทะในช่วงฤดูกาล 2017 ^{[ 21 ]}แต่ถึงแม้จะมีผลงานทางสถิติเช่นนี้ เขาก็ยังประสบปัญหาอย่างมากในการป้องกันการส่งบอล โดยPro Football Focusให้คะแนนโดยรวมของเขาอยู่ที่ 36.9 ในฤดูกาลนั้น^{[ 22 ]}