เมื่อวันที่ 18 กันยายน 1989 คันนิงแฮมวัย 18 ปีเซ็นสัญญาหนึ่งปีกับมิลล์วอลล์ในดิวิชั่นหนึ่ง ของอังกฤษ ความคาดหวังของเขาที่จะเล่นจนจบฤดูกาลในอังกฤษและใช้ประสบการณ์นั้นเพื่อคว้าสัญญาที่ดีกลับไปเล่นในไอร์แลนด์ เปลี่ยนไปเมื่อสามเดือนก่อนสิ้นสุดฤดูกาล "ทดลอง" นั้น มิลล์วอลล์เสนอสัญญาเพิ่มอีกสองปีให้เขา^{[ 8 ]}เขาประเดิมสนามในฟุตบอลลีกเมื่อวันที่ 17 มีนาคม 1990 ใน ตำแหน่ง แบ็กขวาตัวจริง ในเกมที่เสมอกับ นอริชซิตี้ 1-1 และลงเล่นเป็นตัวจริงอีกสี่เกมในฤดูกาลนั้น^{[ 9 ] [ 10 ]}ในช่วงห้าปีที่อยู่กับสโมสร เขาลงเล่นในลีก 136 นัด^{[ 1 ]} โดย ทำประตูเดียวในอาชีพการค้าแข้งของเขาที่พอร์ทสมัธในเดือนเมษายน 1994

คันนิงแฮมและเพื่อนร่วมทีมจอน กู๊ดแมนย้ายไปวิมเบิลดันในเดือนพฤศจิกายน พ.ศ. 2537 ด้วยค่าตัวรวม 1,300,000 ปอนด์^{[ 9 ]}คันนิงแฮมลงเล่นในลีก 250 นัดให้กับวิมเบิลดัน และได้รับเลือกให้เป็นผู้เล่นยอดเยี่ยมประจำฤดูกาลของทีมจากลอนดอนถึงสองครั้ง^{[ 1 ] [ 11 ]}ในเดือนกุมภาพันธ์ พ.ศ. 2543 คันนิงแฮมมีส่วนเกี่ยวข้องกับเหตุการณ์กับเดนนิส ไวส์กัปตันทีมเชลซีหลังจากการแข่งขัน คันนิงแฮมยอมรับว่ามีพฤติกรรมไม่เหมาะสมเพื่อตอบโต้การยั่วยุอย่างรุนแรงจากไวส์ และถูกปรับ 5,000 ปอนด์โดยสมาคมฟุตบอลไวส์ถูกตั้งข้อหาประพฤติมิชอบจากการเผชิญหน้ากันในอุโมงค์ และถูกปรับ 7,500 ปอนด์ และเชลซีและวิมเบิลดันถูกปรับทีมละ 50,000 ปอนด์ฐานไม่สามารถควบคุมผู้เล่นของตนได้^{[ 12 ] [ 13 ]}

คันนิงแฮมย้ายไปเบอร์มิงแฮม ซิตี้ซึ่งเพิ่งเลื่อนชั้นขึ้นสู่พรีเมียร์ลีกในปี 2002 ด้วยค่าตัว 600,000 ปอนด์^{[ 14 ]}เขาได้ลงเล่นเป็นตัวจริงทันที โดยเล่นใน ตำแหน่ง เซ็นเตอร์แบ็กแทนสตีฟ วิคเกอร์ส กัปตันทีมที่ได้รับบาดเจ็บ แทนที่จะเป็นแบ็กขวาตามปกติของเขา^{[ 7 ] [ 15 ]}เขาสร้างความร่วมมือในแนวรับที่ยอดเยี่ยมกับแมทธิว อัปสันซึ่งย้ายมาร่วมทีมในช่วงตลาดซื้อขายนักเตะเดือนมกราคม^{[ 16 ]}และเมื่อสิ้นสุดฤดูกาลนั้น เพื่อนร่วมทีมของเขาเลือกเขาเป็นผู้เล่นยอดเยี่ยมแห่งฤดูกาล^{[ 17 ]}

หลังจากการแข่งขันไม่กี่นัดแรกของฤดูกาล 2003–04 สตีฟ บรูซ ผู้จัดการทีมเบอร์มิง แฮม ได้กล่าวถึงคันนิงแฮมว่า "ในฟอร์มปัจจุบัน ...คือกองหลังที่ดีที่สุดในพรีเมียร์ลีก" ^{[ 18 ]}แฟนๆ ตั้งฉายาให้เขาว่า "คิง เคนนี่" ^{[ 19 ]}คันนิงแฮมมีชื่อเสียงในฐานะกองหลังที่จัดระเบียบและแข็งแกร่ง^{[ 20 ] [ 21 ]}และเดนิส เออร์วินฟูลแบ็กของแมนเชสเตอร์ยูไนเต็ด และไอร์แลนด์ ได้แนะนำในเดือนพฤศจิกายน 2003 ว่าถึงแม้ความสามารถของเขาจะถูกประเมินต่ำไปในอดีต แต่ "ในปีนี้...ผู้คนเริ่มตระหนักแล้วว่าเขาเก่งแค่ไหน" ^{[ 22 ]} 

หลังจากที่สโมสรตกชั้นเมื่อสิ้นสุด ฤดูกาล พรีเมียร์ลีก 2005–06คันนิงแฮมและผู้เล่นทีมชุดใหญ่อีกเจ็ดคนถูกปล่อยตัว เมื่อวันที่ 11 พฤษภาคม 2006 คันนิงแฮมได้ออกมาโจมตีบรูซและคณะกรรมการอย่างรุนแรงในสื่อ โดยกล่าวโทษว่าการตกชั้นของสโมสรเกิดจากการขาดการเตรียมตัวตลอดทั้งฤดูกาล และเปรียบเทียบสโมสรกับ "ศพที่แข็งทื่อ" ที่ "ไม่มีชีพจร และที่น่าเป็นห่วงยิ่งกว่านั้นคือไม่มีวิญญาณ" ^{[ 23 ]}ในขณะที่แฟนบอลส่วนใหญ่สนับสนุนความคิดเห็นของคันนิงแฮม^{[ 24 ]}สโมสรกลับตอบโต้อย่างรุนแรง^{[ 25 ]}และประธานเดวิด โกลด์สงสัยว่า "เคนนี่จะพูดแบบเดียวกันหรือไม่ ถ้าเรารอดตกชั้น พอร์ตสมัธตกชั้น และเขาได้รับสัญญาฉบับใหม่ที่มีมูลค่าสูง" ^{[ 26 ]}

คันนิงแฮมเซ็นสัญญากับซันเดอร์แลนด์เมื่อวันที่ 19 กรกฎาคม พ.ศ. 2549 โดยประธานสโมสรซันเดอร์แลนด์ ไนอัล ควินน์ชื่นชมคุณสมบัติความเป็นผู้นำของเขา^{[ 27 ]}เขาลงเล่นให้แบล็คแคทส์ 11 นัด ขณะที่พวกเขาคว้าแชมป์แชมเปี้ยนชิพแต่ไม่ได้ลงเล่นอีกเลยหลังจากเดือนตุลาคม เมื่อเขาได้รับแต่งตั้งเป็นกัปตันทีมโดยผู้จัดการทีมรอย คีนก่อนที่จะได้รับบาดเจ็บ^{[ 28 ]}เขาถูกปล่อยตัวเมื่อสิ้นสุดฤดูกาล^{[ 29 ]}และเลิกเล่นฟุตบอล^{[ 30 ]}

ที่มา: เคนนี คันนิงแฮมจากหอจดหมายเหตุฟุตบอลแห่งชาติอังกฤษ(ต้องสมัครสมาชิก)