กามาคอฟเป็นนักเตะเยาวชนของเชอร์โนโมเรตส์ บูร์กาสตั้งแต่ปี 2009 ในปี 2013 เขาถูกส่งตัวไปเล่นแบบยืมตัวที่เนฟโตคิมิช บูร์กาสจนถึงสิ้นฤดูกาล 2013 และพาทีมเลื่อนชั้นสู่กลุ่ม A ได้สำเร็จ

หลังจากจบฤดูกาล 2012–13 และโชว์ฟอร์มได้ดีกับเนฟโตชิมิช เขาจึงกลับมาเล่นให้เชอร์โนโมเรตส์อีกครั้ง โดยประเดิมสนามให้กับทีมในนัดเปิดฤดูกาล 2013–14 พบกับเชอร์โน โมเร วาร์นาในฐานะตัวสำรอง

เมื่อวันที่ 12 กรกฎาคม พ.ศ. 2557 Gamakov ได้เซ็นสัญญากับBotev Plovdiv ^{[ 3 ]}

เมื่อวันที่ 13 สิงหาคม เขาทำประตูได้ใน รอบชิงชนะ เลิศซูเปอร์คัพบัลแกเรียแต่ถึงแม้จะทำผลงานได้ดี โบเตฟก็แพ้ลูโดโกเรตส์ ราซกราด 1-3 ^{[ 4 ]}

มิลเลนทำประตูขึ้นนำในเกมดาร์บี้กับเบโรเอ สตารา ซาโกราเมื่อวันที่ 24 ตุลาคม^{[ 5 ]}เขาเป็นหนึ่งในผู้เล่นที่ดีที่สุดในแมตช์นั้น แม้ว่าเขาจะถูกเปลี่ยนตัวออกในนาทีที่ 68 ในเกมที่ชนะ 3-1 ก็ตาม

เมื่อวันที่ 15 มีนาคม 2558 กามาคอฟทำประตูแรกด้วยการโหม่งในเกมที่ชนะซีเอสเคเอ โซเฟีย 2-0 ใน บ้าน ^{[ 6 ]}

ในวันที่ 16 และ 23 พฤษภาคม Milen Gamakov ได้รับเลือกให้เป็นผู้เล่นตัวจริงในตำแหน่งกองกลางตัวรับ ในเกมที่ชนะ CSKA Sofia 3-2 ในบ้าน และเกมที่แพ้ Beroe Stara Zagora 1-2 นอกบ้าน เขาเล่นได้ดี แต่ได้รับใบเหลืองในทั้งสองเกม^{[ 7 ] [ 8 ]}

Milen Gamakov ได้รับการตั้งชื่อให้เป็นผู้เล่นเยาวชนยอดเยี่ยมอันดับสองในกลุ่ม Aประจำฤดูกาล 2014–15 เพื่อนร่วมทีมของเขาTsvetelin Chunchukovได้รับรางวัลชนะเลิศ^{[ 9 ] [ 10 ]}

ในเดือนมิถุนายน พ.ศ. 2559 Gamakov ได้เซ็นสัญญากับLechia Gdańskทีมในลีก Ekstraklasa ของโปแลนด์ ^{[ 14 ]} เขาใช้เวลาครึ่งหลังของฤดูกาล 2016–17 ยืมตัวไปเล่นที่Ruch Chorzów ^{[ 15 ]}

เมื่อ วันที่ 1 มิถุนายน 2018 กามาคอฟได้เซ็นสัญญาสองปีกับสลาเวียโซเฟีย^{[ 16 ]}

ในเดือนมิถุนายน พ.ศ. 2568 เขาเข้าร่วมสโมสรB PFG Belasitsa Petrich ^{[ 17 ]}

กามาคอฟประเดิมสนามในระดับนานาชาติให้กับทีมชาติบัลแกเรีย U21ในเกมกระชับมิตรที่ชนะอาเซอร์ไบจาน 3-1 โดยกามาคอฟทำประตูได้ในช่วงทดเวลาบาดเจ็บ

Antoni Zdravkovได้รับการแต่งตั้งเป็นผู้จัดการทีมอายุต่ำกว่า 21 ปีในเดือนตุลาคม พ.ศ. 2557 และเลือก Gamakov เป็นกัปตันทีมคนใหม่^{[ 18 ]}

กามาคอฟพลาดการแข่งขันกับเวลส์เนื่องจากถูกแบน ในการแข่งขันนัดถัดไปเมื่อวันที่ 9 มิถุนายน 2015 เขาลงเล่นครบ 90 นาทีในเกมกระชับมิตรที่ชนะไซปรัส 1-0 ^{[ 19 ] [ 20 ]}

ในเดือนกันยายน พ.ศ. 2558 กามาคอฟอยู่ในรายชื่อผู้เล่นตัวจริงสำหรับชัยชนะนอกบ้านเหนือโรมาเนีย 0-2 และชัยชนะในบ้านเหนือลักเซมเบิร์ก 3-0 เขาเป็นกัปตันทีมและเล่นครบ 90 นาทีในทั้งสองเกม^{[ 21 ]}

เมื่อวันที่ 25 มีนาคม 2559 กามาคอฟอยู่ในรายชื่อผู้เล่นตัวจริงในฐานะกัปตันทีมสำหรับการแข่งขันที่เสมอกับเวลส์แบบไร้สกอร์^{[ 22 ] [ 23 ]}สี่วันต่อมา ในวันที่ 29 มีนาคม เขาลงเล่นในการแข่งขันที่เสมอกันแบบไร้สกอร์อีกครั้ง คราวนี้กับลักเซมเบิร์ก^{[ 24 ]}

เมื่อวันที่ 21 พฤษภาคม 2559 กามาคอฟอยู่ในรายชื่อผู้เล่นตัวจริงระหว่างเกมที่แพ้ฝรั่งเศส 0-1 ^{[ 25 ]}เมื่อวันที่ 6 มิถุนายน เขาลงเล่นในเกมกระชับมิตรที่แพ้นอร์เวย์U21 0-2 ^{[ 26 ] [ 27 ]}

กามาคอฟถูกรวมอยู่ในทีมฟุตบอลทีมชาติบัลแกเรียเป็นครั้งแรกเมื่อวันที่ 6 พฤศจิกายน 2014 ^{[ 28 ]}เขาเป็นตัวสำรองที่ไม่ได้ลงเล่นในเกมที่เสมอกับมอลตา 1-1 ^{[ 29 ]}