ในปี 2011 ไนแอการา ยูไนเต็ด ได้เลื่อนชั้นสู่ลีกอาชีพโดยเข้าร่วมCanadian Soccer Leagueและแข่งขันในCSL ดิวิชั่น 2 [ ^{1 ] [ 2 ] เจมส์} แมคกิลลิฟเรย์ อดีต หัวหน้าโค้ช ของเซนต์แคทเธอรีนส์ วูล์ฟส์ได้รับการแต่งตั้งให้ดำรงตำแหน่งหัวหน้าโค้ช^{[ 3 ]}ไนแอการาลง เล่นใน Canadian Soccer Leagueครั้งแรกเมื่อวันที่ 14 พฤษภาคม 2011 โดยเสมอกับยอร์ก รีเจียน ชูตเตอร์ส 2-2 ในนัดเยือนนัดแรก ทีมลงเล่นนัดเหย้าครั้งแรกกับโทรอนโต เอฟซี อคาเดมีเมื่อวันที่ 21 พฤษภาคม 2011 ^{[ 4 ]}ในฤดูกาลแรก สโมสรคว้าแชมป์ Western Division และเข้าถึงรอบรองชนะเลิศของเพลย์ออฟ^{[ 5 ]}ในตอนท้ายของฤดูกาล 2011 แมคกิลลิฟเรย์ได้รับรางวัล "Fair Play and Respect" และได้รับการยกย่องให้เป็น "โค้ชแห่งปี" ^{[ 6 ] [ 7 ]}เมื่อวันที่ 28 มิถุนายน 2554 ไนแอการา ยูไนเต็ด ได้จัดการแข่งขันกระชับมิตรกับเบดลิงตัน เทอร์เรียร์ส เอฟซีซึ่งขณะนั้นกำลังเล่นอยู่ในนอร์ เทิร์ น ฟุตบอลลีกของ อังกฤษ โดยแพ้ไปด้วยคะแนน 4-1 ^{[ 8 ] [ 9 ] [ 10 ]}

เมื่อวันที่ 3 เมษายน 2555 CSL ประกาศเลื่อนชั้น Niagara United สู่ดิวิชั่น 1 ^{[ 11 ] [ 12 ] [ 13 ]} สนามเหย้า Kalar Sports Parkของทีมได้รับเงินอุดหนุนหลายรายการเพื่อรองรับมาตรฐานของ CSL McGillivray ยังคงรักษานักเตะตัวเก๋าจากฤดูกาลก่อนไว้ส่วนใหญ่ พร้อมกับเพิ่มนักเตะต่างชาติชาวอเมริกันที่มีประสบการณ์ ใน PDL ^{[ 14 ] [ 15 ] [ 16 ]} Niagara เปิดตัวในระดับอาชีพเมื่อวันที่ 26 พฤษภาคม 2555 ต่อหน้าผู้ชมเต็มสนามในการแข่งขันกับBrantford Galaxyซึ่งจบลงด้วยความพ่ายแพ้อย่างหวุดหวิด 2-1 โดย Derek Paterson เป็นผู้ทำประตูเดียว^{[ 17 ] [ 18 ]}ในฤดูกาลแรกของพวกเขาในดิวิชั่น 1 ทีมคว้าสิทธิ์เข้ารอบเพลย์ออฟรอบสุดท้าย^{[ 19 ]}เส้นทางเพลย์ออฟของพวกเขาสิ้นสุดลงในรอบก่อนรองชนะเลิศ โดยแพ้ให้กับToronto Croatiaซึ่ง เป็นผู้ชนะเลิศในที่สุดด้วยสกอร์ 2-0 ^{[ 20 ] [ 21 ]}เป็นฤดูกาลที่สองติดต่อกันที่ McGillivary ได้รับการเสนอชื่อให้เป็น "โค้ชแห่งปี" ในขณะที่ Malcolm Mings ได้รับรางวัลผู้เล่นกองหลังแห่งปี^{[ 22 ]}

สำหรับฤดูกาล 2013 แมคกิลลิวารีได้เซ็นสัญญากับผู้เล่นส่วนใหญ่ของเขาอีกครั้ง โดยมีการเสริมทัพที่น่าสนใจ เช่นเพรสตัน คอร์ปอรัล , คีธ มาคูบูยาและแกรี่ บอตัน [ ^{23 ] [ 24 ] แม้}จะมีการเซ็นสัญญาใหม่ แต่ฤดูกาล 2013 ก็ถือเป็นครั้งแรกที่องค์กรประสบกับความล้มเหลวอย่างสิ้นเชิง เนื่องจากจบฤดูกาลที่อันดับสุดท้ายของตารางคะแนนรวม

ในปี 2014 McGillivary ได้มอบหน้าที่หัวหน้าโค้ชให้กับ Bruno Reis ^{[ 25 ]}ฤดูกาลที่สี่ของ Niagara เต็มไปด้วยอาการบาดเจ็บ การขาดแคลนผู้เล่นที่มีพรสวรรค์ และการขาดความมุ่งมั่นของผู้เล่น ซึ่งส่งผลให้จบอันดับสุดท้ายในตารางคะแนนรวมอีกครั้ง^{[ 26 ]}

ในปี 2015 ไนแอการาได้แต่งตั้งเดวิด เคอร์รีเป็นหัวหน้าโค้ชคนใหม่^{[ 27 ]}เคอร์รีใช้ปรัชญาที่เน้นการคัดเลือกผู้เล่นท้องถิ่นจากภูมิภาคไนแอการา [ ^{28 ] ฤดูกาล} 2015 ถือเป็นฤดูกาลที่แย่ที่สุดในประวัติศาสตร์ของสโมสร โดยทีมของเคอร์รีเสียประตูถึง 71 ประตูจาก 21 นัด และได้คะแนนรวมเพียง 9 คะแนน^{[ 29 ]}หลังจากจบอันดับสุดท้ายของตารางคะแนนเป็นปีที่สามติดต่อกัน สโมสรประกาศเมื่อวันที่ 3 เมษายน 2016 ว่าจะไม่กลับมาแข่งขันใน CSL ในฤดูกาล 2016 ^{[ 30 ]}

เมื่อวันที่ 4 ตุลาคม 2558 ไนแอการาได้มีส่วนร่วมในแมตช์ที่มีข้อโต้แย้งกับSC Waterlooซึ่งมีข้อสงสัยเกี่ยวกับการล็อกผลการแข่งขันจากฝ่าย Waterloo ส่งผลให้การแข่งขันหยุดลงในนาทีที่ 65 ^{[ 31 ] [ 32 ]}

เมื่อไนแอการาออกจากลีกฟุตบอลแคนาดา สโมสรตัดสินใจปรับโครงสร้างแนวทางและมุ่งเน้นไปที่การพัฒนาเยาวชนเพียงอย่างเดียว ในวันที่ 10 ธันวาคม 2023 สโมสรได้ประกาศข้อตกลงความร่วมมือกับJuventus Academy Toronto เซบาสเตียน จิโอวินโกอดีตนักฟุตบอลอาชีพของยูเวนตุสและโตรอนโต เอฟซีกลายเป็นบุคคลสำคัญในความร่วมมือนี้ โดยทำหน้าที่เป็นทูตสโมสรให้กับทั้ง Juventus Academy Toronto และ Niagara ตามข้อตกลง ทีมเยาวชนที่เข้าร่วมการแข่งขันรุ่นอายุต่ำกว่า 13 ปีจะเปลี่ยนชื่อเป็นJuventus Academy Niagara [ ^{33 ] ณ} ปี 2025 สถาบันแห่งนี้ประสบความสำเร็จมากมาย โดยคว้าถ้วยรางวัลสำคัญ 12 รายการ และสร้างประวัติศาสตร์คว้า แชมป์ สอง รายการ และสามรายการภายในสองฤดูกาลแรก (รวมถึงแชมป์ระดับจังหวัดหนึ่งรายการ แชมป์ลีกห้ารายการ และแชมป์ลีกคัพสองรายการ) ^{[ 34 ] [ 35 ]}