สิบสี่ปีหลังจากการระบาดของซอมบี้มนุษย์ส่วนใหญ่ที่ยังมีชีวิตอยู่กระจัดกระจายไปตามชุมชนเล็กๆ ที่ดำรงชีวิตอยู่ได้อย่างยากลำบาก ชุมชนเหล่านี้พึ่งพาพ่อค้าที่เดินทางผ่าน และสวนเล็กๆ ที่ผู้คนเพียงไม่กี่คนปลูกไว้ เกม Rot & Ruinดำเนินเรื่องในชุมชนที่ชื่อว่า Mountainside ซึ่งตั้งอยู่ในเทือกเขา Sierra Nevada และในดินแดนนอกรั้วที่เรียกว่า Rot and Ruin ดินแดนอันตรายที่เป็นที่อยู่ของซอมบี้ ผู้คนส่วนใหญ่เชื่อมั่นว่าไม่มีอะไรจากโลกเก่าหลงเหลืออยู่ภายนอกเขตแดนของพวกเขา และความรู้สึกของการเอาชีวิตรอดแบบสิ้นหวังแผ่ซ่านอยู่ในใจของผู้คนที่รอดชีวิตจาก 'คืนแรก' การระบาดของซอมบี้ครั้งแรก คนรุ่นใหม่บางคนยังไม่พร้อมที่จะยอมรับว่านั่นเป็นคำตอบเดียว

หลังจากการระบาดของซอมบี้ ผู้คนส่วนใหญ่อาศัยอยู่ในเมืองที่มีรั้วลวดหนามล้อมรอบ และยอมจำนนต่อกองทัพซอมบี้ในพื้นที่ส่วนใหญ่ของโลก ซึ่งมักเรียกกันว่า 'ดินแดนแห่งความเน่าเปื่อย' เบนนี่ อิมูระ และหลุยส์ ชอง เพื่อนของเขา ซึ่งอายุครบ 15 ปีและไม่ถือว่าเป็นเด็กอีกต่อไป จึงมองหางานทำ เบนนี่ปฏิเสธที่จะไปฝึกงานกับทอม พี่ชายที่ห่างเหินกันมานาน ในฐานะนักล่าซอมบี้ (หรือที่ทอมเรียกว่า 'ผู้เชี่ยวชาญด้านการปิดล้อม') ชองได้เป็นผู้สังเกตการณ์ให้กับหน่วยรักษาความปลอดภัยในท้องถิ่น แต่เบนนี่หางานที่เหมาะสมไม่ได้ และยังคงว่างงานอยู่ดี เพราะเสบียงอาหารของเขากำลังจะถูกตัดลดลง ด้วยความสิ้นหวัง เขาจึงขอให้ทอมเป็นลูกศิษย์ของเขา ทอมตอบตกลง และเช้าวันรุ่งขึ้นพวกเขาก็ออกเดินทางไปยังดินแดนแห่งความเน่าเปื่อย

เมื่อเบนนี่เดินทางข้ามรั้วออกไปเป็นครั้งแรก เขาตระหนักว่าซอมบี้ไม่ใช่สัตว์ประหลาด พวกมันเป็นเหยื่อและควรได้รับความเคารพ ทอมเปิดเผยให้เขาเห็นถึงความไม่ถูกต้องทางศีลธรรมของนักล่าที่ทำร้ายซอมบี้เพื่อล่าเป็นกีฬา และวิธีที่เขาแตกต่างจากพวกนั้น โดยการ "ทำให้ซอมบี้สงบลง" ตามคำขอของคนที่รัก แทนที่จะนำศพซอมบี้ไปแลกรางวัล

เบนนี่และทอมไปที่ชุมชนชานเมืองร้างที่มีรั้วรอบขอบชิดชื่อซันเซ็ตฮอลโลว์ ซึ่งเป็นที่ที่เบนนี่ ทอม และครอบครัวเคยอาศัยอยู่ก่อนการระบาดของซอมบี้ เมื่อพวกเขามาถึงบ้านหลังเดิม ทอมอธิบายว่าเขาได้กักขังพ่อแม่ที่ติดเชื้อไว้ข้างในจนกระทั่งเบนนี่โตพอที่จะช่วยเขา 'ทำให้พ่อแม่สงบ' เพื่อให้พวกท่านได้อยู่อย่างสงบสุข ทอมต้องการให้เบนนี่โตพอที่จะเข้าใจว่าสิ่งที่ทอมทำไม่ใช่แค่การล่าซอมบี้ แต่เป็นการมอบความสงบสุขให้กับผู้ติดเชื้อและคนที่พวกเขารัก ดังนั้นเขาจึงลังเลที่จะทำลายซอมบี้แบบสุ่ม เบนนี่ตระหนักว่าทอมไม่ใช่คนขี้ขลาด เขายังตระหนักได้ว่าทอมช่วยเขาจากพ่อแม่ที่ติดเชื้อในคืนที่เกิดการระบาด พี่น้องทั้งสองเข้าใจและเสียใจร่วมกัน ต่างทรุดตัวลงกับพื้นร้องไห้และกอดกันไว้^{[ 2 ]}

กลุ่มนักล่าซอมบี้ได้กลายเป็นส่วนหนึ่งของวัฒนธรรมการบูชาดาราและวีรบุรุษ รวมถึงมีการผลิตการ์ดสะสมรูปพวกเขาออกมา การ์ดซอมบี้ของเด็กสาวในตำนานที่รู้จักกันในชื่อ "เด็กสาวผู้หลงทาง" ดึงดูดความสนใจของเบนนี่ ศิลปินผู้สร้างการ์ด ร็อบ แซคเค็ตโต เล่าเรื่องราวเพิ่มเติมเกี่ยวกับเด็กสาวผู้หลงทางให้เขาฟัง ซึ่งแม้จะเป็นเพียงเด็กสาววัยรุ่นตัวเล็กๆ แต่ก็มีชื่อเสียงว่ารอดชีวิตจากภัยพิบัติและความหายนะมาได้ด้วยตัวเองเป็นเวลาหลายปี นักล่าซอมบี้ ชาร์ลี พิงค์อาย และมอเตอร์ซิตี้ แฮมเมอร์ ดักเบนนี่ระหว่างทางกลับบ้านและเรียกร้องให้เขามอบการ์ดเด็กสาวผู้หลงทางให้ พวกเขาข่มขู่เบนนี่ ซึ่งเผยให้เห็นถึงธรรมชาติที่ชั่วร้ายและรุนแรงที่แท้จริงของพวกเขา ซึ่งก่อนหน้านี้เขาเคยชื่นชมชายทั้งสองมาก่อน ทอมมาถึงทันเวลาเพื่อช่วยเบนนี่และพาเขากลับบ้าน

เหตุการณ์นี้จุดประกายความอยากรู้อยากเห็นของเบนนี่ และเขากับเพื่อนของเขา ชอง รวมถึงเพื่อนอย่างมอร์กี้ และไรลีย์ (ชื่อย่อของฟีนิกซ์) ที่เขาแอบชอบ จึงออกตามหาเด็กหญิงที่หายไป แต่กลับไปเจอกับเรื่องน่าสยดสยองที่เรียกว่า "เกมแลนด์" ที่ซึ่งเด็กที่ถูกลักพาตัวไปถูกบังคับให้ต่อสู้กับซอมบี้เพื่อความบันเทิงของฝูงชน ชาร์ลี พิงค์อาย และมอเตอร์ซิตี้แฮมเมอร์ ดำเนินการสนามประลองชั่วร้ายนี้มานานหลายปี สร้างความหงุดหงิดให้กับทอมเป็นอย่างมาก เด็กหญิงที่หายไปนั้นมีอยู่จริง เป็นหญิงสาวชื่อไลลาห์ ผู้ซึ่งประสบกับบาดแผลทางใจอย่างลึกซึ้งจากการใช้ชีวิตอยู่ในดินแดนแห่งความเน่าเปื่อยและหายนะ ส่งผลให้เธอเกือบจะกลายเป็นสัตว์ป่า เธอ วัยรุ่นจากเมือง และทอมจึงร่วมมือกันเพื่อเอาชนะชาร์ลี แฮมเมอร์ และยุติเกมแลนด์ไปตลอดกาล

ระหว่างทางกลับบ้าน เบนนี่และนิกซ์เห็นเครื่องบินเจ็ตลำใหญ่บินผ่านไป จากนั้นก็หันกลับและบินจากไป พวกเขาจึงตัดสินใจไล่ตามเครื่องบินลำนั้นเพื่อดูว่ามันมาจากไหน