คันนิงแฮมถูกดราฟต์ในรอบที่สอง ลำดับที่ 53 ในการดราฟต์เมเจอร์ลีกเบสบอลปี 2008โดยแอตแลนตา เบรฟส์และเขาก็เซ็นสัญญา^{[ 8 ]}เขาถูกส่งไปเล่นให้กับ ทีม โรม เบรฟส์ ระดับ Single-A ในตำแหน่งเอาท์ฟิลด์ ในการลงเล่น 65 นัดให้กับทีมในเครือ คันนิงแฮมตีได้เฉลี่ย .260 โดยมีโฮมรัน 1 ครั้ง, 20 RBI และขโมยเบส 7 ครั้ง คันนิงแฮมใช้เวลาในฤดูกาล 2011 กับทีมลินช์เบิร์ก ฮิลล์แคทส์ ระดับ High-A โดยใน 87 เกม เขาตีได้เฉลี่ย .257 โดยมีโฮมรัน 4 ครั้ง, 20 RBI และขโมยเบส 14 ครั้ง เขาได้รับเลือกให้เป็น ทีมออลสตาร์ ของแคโรไลนาลีกร่วมกับเพื่อนร่วมทีมฮิลล์แคทส์อย่างโจอี้ เทอร์โดสลาวิช , แอนเดรลตัน ซิมมอนส์^และอดัม มิลลิแกน^{[ 9 ]}หลังจากจบฤดูกาล เขาเล่นให้กับทีมเซอร์ไพรส์ ซากัวรอสในอริโซนา ฟอลล์ ลีก [ ^{10 ]}

คันนิงแฮมใช้เวลาในฤดูกาล 2012 กับทีมมิสซิสซิปปี เบรฟส์ ระดับดับเบิลเอ โดยลงเล่น 120 เกม ทำสถิติเฉลี่ยการตี .309 พร้อมโฮมรัน 3 ลูก ทำแต้ม 51 คะแนน และขโมยเบส 24 ครั้ง คันนิงแฮมได้รับเลือกเป็นออลสตาร์ทั้งช่วงกลางฤดูกาลและหลังจบฤดูกาล^{[ 11 ]}หลังจากจบฤดูกาล เขาได้รับการประกาศให้เป็นผู้เล่นยอดเยี่ยมแห่งปีขององค์กรเบรฟส์^{[ 12 ]}คันนิงแฮมได้รับเชิญเข้าร่วมการฝึกซ้อมช่วงฤดูใบไม้ผลิในฐานะผู้ได้รับเชิญนอกรายชื่อ^{[ 13 ]}คันนิงแฮมเริ่มต้นปี 2013 กับทีมกวินเน็ตต์ เบรฟส์ ระดับ ทริปเปิลเอ โดยทำสถิติเฉลี่ยการตี .279 พร้อมโฮมรัน 2 ลูก ทำแต้ม 30 คะแนน และขโมยเบส 18 ครั้ง ใน 99 เกม ก่อนที่จะถูกเรียกตัวขึ้นมา

คันนิงแฮมได้รับการเลื่อนชั้นขึ้นสู่เมเจอร์ลีกเป็นครั้งแรกเมื่อวันที่ 30 กรกฎาคม 2013 เพื่อแทนที่รีด จอห์นสันที่ได้ รับบาดเจ็บ ^{[ 14 ]}และบันทึกการตีครั้งแรกในเมเจอร์ลีกและวิ่งทำแต้มได้ในวันเดียวกันนั้นเองในการแข่งขันกับโคโลราโด ร็อกกีส์ [ ^{15 ] คัน}นิงแฮมถูกส่งตัวไปเล่นในลีกรองเมื่อวันที่ 11 สิงหาคม หลังจากลงเล่นในเมเจอร์ลีกครั้งแรกไป 6 นัด^{[ 16 ]}หลังจากแบรนดอน บีชี่ถูกส่งไปอยู่ในรายชื่อผู้เล่นบาดเจ็บ คันนิงแฮมก็ถูกเรียกตัวกลับมาเมื่อวันที่ 23 สิงหาคม แต่ก็ถูกส่งไปเล่นในลีกรองอีก 5 วันต่อมา เมื่อแดน อักกลาได้รับการเรียกตัวกลับมา^{[ 17 ] [ 18 ]}เขาได้รับเชิญให้เข้าร่วมการฝึกซ้อมช่วงฤดูใบไม้ผลิในปี 2014 และถูกส่งตัวลงไปเล่นที่กวินเน็ตต์เมื่อวันที่ 20 มีนาคม^{[ 19 ]}คันนิงแฮมใช้เวลาตลอดฤดูกาล 2014 ในลีกรอง เขาได้รับเชิญให้เข้าร่วมการฝึกซ้อมช่วงฤดูใบไม้ผลิอีกครั้งในปี 2015 ^{[ 20 ]}แต่ไม่ได้รับการเรียกตัวกลับมาจนกระทั่งวันที่ 15 พฤษภาคม 2015 เพื่อลงเล่นเป็นตัวจริงในเมเจอร์ลีกครั้งแรกกับทีมไมอามี มาร์ลินส์ [ ^{21 ] [ 22 ] ใน}วันที่ 14 มิถุนายน คันนิงแฮมถูกส่งตัวไปที่กวินเน็ตต์^{[ 23 ]}และกลับมาเล่นในเมเจอร์ลีกเป็นเวลาหนึ่งวันในวันที่ 7 สิงหาคม^{[ 24 ] [ 25 ]}เขาได้รับการเรียกตัวกลับมาในวันที่ 8 กันยายน และใช้เวลาสามสัปดาห์สุดท้ายของฤดูกาลในแอตแลนตา^{[ 26 ]}

คันนิงแฮมถูกดึงตัวจากรายชื่อผู้เล่นที่ถูกปล่อยตัวโดยลอสแอนเจลิสแองเจิลส์ออฟอนาไฮม์เมื่อวันที่ 9 ตุลาคม 2015 ^{[ 27 ]}เขาถูกส่งตัวไปเล่นในลีกรองเมื่อวันที่ 2 เมษายน 2016 ^{[ 28 ]}เมื่อวันที่ 11 มิถุนายน คันนิงแฮมถูกเรียกตัวกลับมาเป็นครั้งแรกในปี 2016 ^{[ 29 ]}เจ็ดวันต่อมา คันนิงแฮมถูกกำหนดให้ส่งไปเล่นในทีมอื่นและถูกส่งไปยังทีมทริปเปิลเอซอลต์เลคบีส์ [ ^{30 ] เขา}ถูกเรียกตัวกลับมาเมื่อวันที่ 6 กรกฎาคม^{[ 31 ]}และถูกกำหนดให้ส่งไปเล่นในทีมอื่นอีกครั้งเมื่อวันที่ 26 กรกฎาคม^{[ 32 ]}คันนิงแฮมใช้เวลาที่เหลือของฤดูกาลกับทีมบีส์^{[ 33 ] [ 34 ]}

เมื่อวันที่ 18 พฤศจิกายน 2016 คันนิงแฮมเซ็นสัญญากับทีมไมเนอร์ลีกเซนต์หลุยส์คาร์ดินัลส์ซึ่งรวมถึงคำเชิญเข้าร่วมการฝึกซ้อมช่วงฤดูใบไม้ผลิ^{[ 35 ]}คันนิงแฮมลงเล่น 76 นัดให้กับทีมเมมฟิสเรดเบิร์ดส์ ในระดับทริปเปิลเอ ในปี 2017 โดยมีสถิติการตี .270/.401/.400 พร้อมโฮมรัน 4 ลูก, 27 RBI และขโมยเบส 6 ครั้ง

เมื่อวันที่ 10 กรกฎาคม 2560 คันนิงแฮมถูกเทรดไปยังลอสแอนเจลิส ดอดเจอร์สโดยแลกเปลี่ยนกับเงินสด ใน 20 เกมให้กับทีมโอคลาโฮมา ซิตี้ ดอดเจอร์ ส ระดับทริป เปิลเอ เขาตีได้ .339/.417/.468 โดยไม่มีโฮมรันและ 4 RBI ^{[ 36 ]}คันนิงแฮมเลือกที่จะเป็นฟรีเอเจนต์หลังจบฤดูกาลในวันที่ 6 พฤศจิกายน^{[ 37 ]}

เมื่อวันที่ 8 ธันวาคม 2017 คันนิงแฮมเซ็นสัญญากับทีมพิ ต ต์สเบิร์ก ไพเรตส์ใน ลีกรอง ^{[ 38 ]}เขาลงเล่น 9 นัดให้กับทีมอินเดียนาโพลิส อินเดียนส์ ในระดับทริปเปิลเอ ในปี 2018 โดยทำผลงานได้ 3 จาก 23 ครั้ง (.130) พร้อมกับ 1 RBI

เมื่อวันที่ 26 เมษายน 2561 คันนิงแฮมถูกเทรดไปยังชิคาโก ไวท์ ซอกซ์โดยแลกกับผู้เล่นที่จะประกาศชื่อในภายหลัง^{[ 39 ]}ในการลงเล่น 9 นัดให้กับชาร์ลอตต์ ไนท์ส ใน ระดับทริปเปิลเอ เขาทำสถิติ 5-ต่อ-26 (.192) พร้อมกับ 2 RBI และ 2 การขโมยเบส คันนิงแฮมถูกปล่อยตัวออกจากองค์กรไวท์ ซอกซ์ เมื่อวันที่ 15 พฤษภาคม

เมื่อวันที่ 29 พฤษภาคม 2018 คันนิงแฮมเซ็นสัญญากับทีมชูการ์แลนด์ สกีเตอร์สในลีกแอตแลนติกของเบสบอลอาชีพในการลงสนามสองครั้งให้กับสกีเตอร์ส คันนิงแฮมทำผลงานตีไม่โดนเลย 1 ครั้ง

เมื่อวันที่ 1 มิถุนายน 2018 คันนิงแฮมถูกเทรดไปยังทีมแคนซัสซิตี้ ที-โบนส์ในลีกอเมริกันแอสโซซิเอชั่นออฟอินดิเพนเดนท์โปรเฟสชันแนลเบสบอล เขาลงเล่นให้ที-โบนส์ 83 นัด ทำสถิติการตี .333/.437/.484 พร้อมโฮมรัน 4 ลูก 47 RBI และขโมยเบส 17 ครั้ง คันนิงแฮมถูกปล่อยตัวออกจากทีมแคนซัสซิตี้เมื่อวันที่ 19 กุมภาพันธ์ 2019