ในเดือนพฤษภาคม พ.ศ. 2473 เซลเซ็นสัญญาเป็นนักฟุตบอลอาชีพกับสโต๊ค ซิตี้^{[ 1 ]}ในวันคริสต์มาสของปีเดียวกัน เซลได้ลงเล่นนัดแรกในทีมชุดใหญ่ในเกมกับแบรดฟอร์ด ซิตี้ในฤดูกาล พ.ศ. 2475–2476เซลได้สร้างชื่อเสียงให้กับตัวเองในฐานะสมาชิกคนสำคัญของทีม ช่วยให้สโต๊คคว้าแชมป์ดิวิชั่นสองด้วย 11 ประตูจาก 21 นัด^{[ 4 ]}ในสองฤดูกาลถัดมา เซลเป็นผู้ทำประตูสูงสุดของสโมสร เขาทำประตูได้ 17 ครั้งใน ฤดูกาล พ.ศ. 2476–2477ซึ่งสโต๊คจบอันดับที่ 12 ในดิวิชั่นหนึ่ง^{[ 5 ]}ในฤดูกาลถัดมาพ.ศ. 2477–2478เซลทำประตูได้ 21 ประตู ช่วยให้สโต๊คจบอันดับที่ 10 ในดิวิชั่นหนึ่ง^{[ 3 ] [ 6 ]}

บ็อบ แมคกรอรี่ผู้สืบทอดตำแหน่งผู้จัดการทีมสโต๊คต่อจากมาเธอร์ ได้ขายทอมมี่ เซล ให้กับแบล็กเบิร์น โรเวอร์สในเดือนมีนาคม พ.ศ. 2479 ด้วยราคา 6,000 ปอนด์ ซึ่งทำให้แฟนบอลประหลาดใจในเวลานั้น อย่างไรก็ตาม แมคกรอรี่มีความมั่นใจในเฟรดดี้ สตีลซึ่งเขามองว่าเป็นผู้ที่จะมาแทนที่เซล เซลใช้เวลาสองปีที่แบล็กเบิร์นก่อนจะจากไป แบล็กเบิร์นตกชั้นจากดิวิชั่นหนึ่งในฤดูกาลแรกของเขาที่สโมสรพ.ศ. 2478-2479โดยจบอันดับสุดท้ายของตาราง^{[ 7 ]}เขาออกจากสโมสรในช่วงกลางฤดูกาลถัดมา พ.ศ. 2479-2470ซึ่งแบล็กเบิร์นจบอันดับที่ 12 ในดิวิชั่นสอง^{[ 3 ] [ 8 ]}

บ็อบ แม็กโกรี่ ผู้จัดการทีมสโต๊ค เซ็นสัญญาดึงตัวเซลกลับมาร่วมทีมอีกครั้งในเดือนมีนาคม ปี 1938 โดยเริ่มแรกเพื่อเป็นตัวสำรองของสตีลที่ได้รับบาดเจ็บในขณะนั้น หลังจากการกลับมา เซลทำประตูได้ 5 ประตูใน 3 เกม และพยายามเรียกตำแหน่งในทีมกลับคืนมา เขาได้กลับมาครองตำแหน่งในทีมอีกครั้ง โดยทำประตูได้อีก 18 ประตูในช่วงที่เหลือของฤดูกาล 1938–39ฤดูกาล1939–40ถูกระงับเนื่องจากการระบาดของสงครามโลกครั้งที่สองอย่างไรก็ตาม เซลยังคงทำประตูได้อย่างต่อเนื่อง โดยทำไป 56 ประตู (ในทุกรายการแข่งขัน) ในฤดูกาล 1941–42และ 64 ประตูในสองฤดูกาล คือ1943–44และ1944–45ในฤดูกาลหลังนี้ เซลทำประตูได้ถึง 6 ครั้งในเกมที่ชนะวอลซอลล์ 8–0 แม้ว่าประตูส่วนใหญ่ของเขาจะมาจากการเล่นแบบโอเพ่นเพลย์ แต่เซลก็เป็น ผู้เชี่ยวชาญด้าน การยิงจุดโทษมีรายงานว่าเซลพลาดจุดโทษเพียงครั้งเดียวตลอดอาชีพการค้าแข้งของเขา การลงสนามครั้งสุดท้ายของเซลให้กับสโต๊คเกิดขึ้นเมื่อวันที่ 8 เมษายน พ.ศ. 2489 เมื่ออายุ 35 ปี ในเกมวอร์ลีกกับเชฟฟิลด์ ยูไนเต็ดที่สนามเหย้าของสโต๊ค คือสนามวิคตอเรีย กราวด์หลังจากออกจากสโต๊ค เซลได้ไปเล่นให้กับนอร์ทวิช วิคตอเรียและเฮดเนสฟอร์ด ทาวน์ สองช่วงเวลา ก่อนจะประกาศเลิกเล่นในปี พ.ศ. 2482 เมื่ออายุ 39 ปี^{[ 3 ]}