คอตเตอร์กลับไปนิวซีแลนด์และรับตำแหน่งหัวหน้าโค้ชของทีมเบย์ออฟเพลนตี โดยเริ่มต้นจาก การแข่งขันชิงแชมป์ระดับจังหวัดแห่งชาติปี 2000 ในปีแรกที่เขารับหน้าที่ เขานำทีมคว้าแชมป์ดิวิชั่นสองได้สำเร็จ

ในฤดูกาล Super 12 ปี 2004คอตเตอร์ได้รับแต่งตั้งให้เป็นโค้ชผู้เล่นแนวหน้าของทีมครูเซเดอร์สซึ่งทีมจบลงด้วยตำแหน่งรองชนะเลิศ โดยแพ้ให้กับทีมACT บรัมบีส์เขาทำหน้าที่โค้ชผู้เล่นแนวหน้าต่อไปในฤดูกาล 2005ซึ่งครูเซเดอร์สคว้าแชมป์ และทีมก็รักษาตำแหน่งแชมป์ไว้ได้ในฤดูกาล2006

คอตเตอร์ออกจากแคลร์มอนต์ในเดือนพฤษภาคม 2014 เพื่อรับตำแหน่งหัวหน้าโค้ชของสกอตแลนด์[ ^{7 ] เขา}ได้รับการแต่งตั้งเป็นโค้ชในเดือนพฤษภาคม 2013 แต่เนื่องจากแคลร์มอนต์และSRUไม่สามารถตกลงที่จะปล่อยตัวคอตเตอร์ได้เมื่อหนึ่งปีก่อนหน้านั้น คอตเตอร์จึงยังคงอยู่กับแคลร์มอนต์จนกระทั่งสัญญาของเขาสิ้นสุดลงหรือจนกว่าแคลร์มอนต์จะตกรอบจากการแข่งขันในรายการต่างๆ

ความท้าทายแรกของคอตเตอร์ในฐานะหัวหน้าโค้ชทีมชาติสกอตแลนด์ คือการทัวร์ 4 นัดข้าม 3 ทวีปติดต่อกัน 4 สัปดาห์ ในนัดแรกที่คอตเตอร์คุมทีม เขาพาทีมเอาชนะสหรัฐอเมริกา 24-6 ที่ฮิวสตันหนึ่งสัปดาห์ต่อมาก็เอาชนะแคนาดา 19-17 ที่โตรอนโตนัดสำคัญนัดแรกที่คอตเตอร์คุมทีมคือการแข่งขันในคืนวันศุกร์กับอาร์เจนตินาที่กอร์โดบาก่อนการแข่งขันนัดนี้ สกอตแลนด์ชนะอาร์เจนตินามาแล้ว 3 นัดติดต่อกัน และสถิตินี้ก็เพิ่มขึ้นหลังจากเอาชนะอาร์เจนตินา 21-19 หนึ่งสัปดาห์ต่อมา คอตเตอร์เผชิญกับความท้าทายที่ยากที่สุด นั่นคือการแข่งขันนอกบ้านกับสปริงบ็อกส์นอกช่วงเวลาการแข่งขันระดับนานาชาติ ซึ่งหมายความว่าคอตเตอร์สามารถเลือกผู้เล่นได้เฉพาะผู้เล่นที่เล่นให้กับกลาสโกว์ วอร์ริเออร์สหรือเอดินบะระเท่านั้น ทีมที่อ่อนแอลงแพ้แอฟริกาใต้ 55-6 ที่พอร์ตเอลิซาเบธซึ่งเป็นการแพ้ด้วยคะแนนห่างมากที่สุดในแอฟริกาใต้

ในการแข่งขันในบ้านนัดแรกของคอตเตอร์ที่สนามเมอร์เรย์ฟิลด์ สเตเดีย ม สก็ อตแลนด์เอาชนะอาร์เจนตินาไป 41–31 โดยทำได้ถึง 5 ทรัย (คะแนนจากการวางลูกรักบี้ลงบนเส้นประตู) ซึ่งเป็นจำนวนทรัยมากที่สุดที่พวกเขาทำได้ในการแข่งขันกับทีมระดับ Tier 1 นับตั้งแต่ที่พวกเขาทำได้ 5 ทรัยในการแข่งขันกับไอร์แลนด์ในปี 2007 เชื่อกันว่าผู้เล่นส่วนใหญ่ในทีมนั้นมาจากความสำเร็จของสโมสรกลาสโกว์ วอร์ริเออร์สในสก็อตแลนด์ โดยมีผู้เล่นตัวจริง 10 คนมาจากทีมกลาสโกว์ และอีก 4 คนอยู่ในรายชื่อตัวสำรอง การแข่งขันนัดถัดมาเป็นการพ่ายแพ้ให้กับนิวซีแลนด์อย่างหวุดหวิด 16–24 ในช่วงเวลาส่วนใหญ่ของการแข่งขันนั้น สก็อตแลนด์เกือบจะคว้าชัยชนะครั้งแรกเหนือออลแบล็กส์ได้ แต่ทรัยในช่วงท้ายเกมในนาทีที่ 73 ช่วยให้ทีมอันดับ 1 คว้าชัยชนะไปได้ การแข่งขันนัดสุดท้ายของสก็อตแลนด์คือการพบกับตองกาที่สนามรักบี้พาร์คในคิลมาร์น็อคการแข่งขันครั้งนั้นเป็นการแข่งขันนัดแรกที่เล่นบนสนามหญ้าเทียมเต็มรูปแบบโดยทีมระดับ Tier 1 ที่ได้รับการรับรองจากเวิลด์รักบี้ สำหรับสกอตแลนด์ พวกเขาคว้าชัยชนะอย่างขาดลอยด้วยคะแนน 37–12 ล้างแค้นให้กับความพ่ายแพ้ครั้งแรกในประวัติศาสตร์ต่อตองกาในปี 2012

ระหว่างการแข่งขันรักบี้ชิงแชมป์ Six Nations ปี 2015สกอตแลนด์จบอันดับสุดท้ายโดยไม่มีชัยชนะเลยตลอดการแข่งขัน การแพ้ส่วนใหญ่เป็นการแพ้แบบเฉียดฉิว รวมถึงการแพ้คาบ้านให้กับอิตาลีเป็นครั้งแรกนับตั้งแต่ปี 2007 อย่างไรก็ตาม ในการแข่งขันอุ่นเครื่องก่อนการแข่งขันรักบี้เวิลด์คัพสกอตแลนด์ได้แก้แค้นด้วยชัยชนะเป็นประวัติการณ์ 48–7 ก่อนที่การแข่งขันอุ่นเครื่องของสกอตแลนด์จะเริ่มต้นขึ้น คอตเตอร์ได้ต่อสัญญากับ SRU จนถึงปี 2017 ^{[ 8 ]}ระหว่างการแข่งขันรักบี้เวิลด์คัพปี 2015สกอตแลนด์ผ่านเข้ารอบจากรอบแบ่งกลุ่มด้วยชัยชนะเหนือญี่ปุ่น 45–10 สหรัฐอเมริกา 39–16 และซามัว 36–33 โดยแพ้เพียงแอฟริกาใต้ 34–16 ในรอบน็อกเอาต์ พวกเขาต้องเผชิญหน้ากับทีมออสเตรเลียที่ได้รับการคาดหมายว่าจะชนะอย่างมาก เหลือเวลาอีก 6 นาที สกอตแลนด์ทำแต้มได้และขึ้นนำอย่างเหนือความคาดหมายด้วยคะแนน 34–32 อย่างไรก็ตาม เหลือเวลาอีกหนึ่งนาที ออสเตรเลียก็เตะลูกโทษซึ่งเป็นที่ถกเถียงและโต้แย้งกันอย่างมาก จนชนะไปด้วยคะแนน 35–34 และยุติการเข้าร่วมการแข่งขันของสกอตแลนด์

ในการแข่งขันรักบี้ชิงแชมป์หกชาติปี 2016คอตเตอร์นำทีมสกอตแลนด์คว้าชัยชนะเหนือฝรั่งเศสเป็นครั้งแรกนับตั้งแต่ปี 2006 โดยเอาชนะฝรั่งเศสไป 29–18 สกอตแลนด์จบการแข่งขันในอันดับที่ 4 โดยคว้าชัยชนะอีกครั้งเหนืออิตาลี 36–20 แต่การพ่ายแพ้อย่างหวุดหวิดต่ออังกฤษ 15–9 เวลส์ 27–23 และไอร์แลนด์ 35–25 ทำให้สกอตแลนด์จบการแข่งขันด้วยชัยชนะเพียงสองครั้งเท่านั้น ในเดือนมิถุนายน 2016 คอตเตอร์นำทีมสกอตแลนด์เอาชนะญี่ปุ่น 26–13 และ 21–16 เพื่อคว้าชัยชนะในซีรีส์การแข่งขันกับญี่ปุ่น 2–0 ซึ่งเป็นการคว้าชัยชนะในซีรีส์การแข่งขันครั้งแรกนับตั้งแต่ปี 2010

ในเดือนสิงหาคม 2016 มีการประกาศว่าสหพันธ์รักบี้สกอตแลนด์จะไม่ต่อสัญญากับคอตเตอร์ มาร์ค ดอดสัน ประธานเจ้าหน้าที่บริหารของ SRU กล่าวว่า "เวอร์น คอตเตอร์ได้สร้างผลกระทบอย่างมากต่อการพัฒนาทีมชาติสกอตแลนด์ในช่วงที่เขาดำรงตำแหน่ง ปรัชญารักบี้ของเขาในการกำหนดมาตรฐานสูงโดยเน้นการพัฒนาทักษะเป็นอย่างมากได้ส่งผลดีต่อวงการรักบี้สกอตแลนด์โดยรวม" และเขาจะยังคงดำรงตำแหน่งหัวหน้าโค้ชต่อไปจนถึงเดือนมิถุนายน 2017 หลังจากนั้นเกรเกอร์ ทาวน์เซนด์จะเข้ารับตำแหน่งต่อก่อนการแข่งขันระดับนานาชาติในเดือนมิถุนายน^{[ 9 ]}แฟนๆ ได้สร้างคำร้องเพื่อ #KeepVern ซึ่งได้รับลายเซ็นมากกว่า 3,000 ลายเซ็น^{[ 10 ]}

ในการ แข่งขัน รักบี้ระดับนานาชาติฤดูใบไม้ร่วงปี 2016คอตเตอร์นำสกอตแลนด์คว้าชัยชนะสองนัด โดยเอาชนะอาร์เจนตินา 19–16 ด้วยลูกโทษในนาทีสุดท้ายจากเกรก เลดลอว์ ก่อนจะเอาชนะจอร์เจีย 43–16 ซึ่งเป็นครั้งแรกที่สกอตแลนด์เป็นเจ้าภาพจัดการแข่งขันกับจอร์เจียในระดับนานาชาติ สกอตแลนด์พ่ายแพ้ให้กับออสเตรเลียอย่างเฉียดฉิว 23–22 แม้ว่าสกอตแลนด์จะนำอยู่ 22–16 เมื่อเหลือเวลาอีก 5 นาทีในการแข่งขันก็ตาม

ในการแข่งขันนัดสุดท้ายของคอตเตอร์ในฐานะโค้ชทีมชาติสกอตแลนด์ สกอตแลนด์ประสบความสำเร็จมากที่สุดในศึกซิกส์เนชั่นส์ แม้จะจบอันดับที่ 4 ก็ตาม พวกเขาชนะเกมในบ้านทั้งสามนัด โดยเอาชนะไอร์แลนด์ 27–22, เวลส์ 29–13 ซึ่งเป็นการชนะเวลส์ครั้งแรกของสกอตแลนด์นับตั้งแต่ปี 2007 และอิตาลี 29–0 ซึ่งเป็นครั้งแรกที่สกอตแลนด์ไม่เสียแต้มเลยในเกมทดสอบนับตั้งแต่เอาชนะแคนาดา 41–0 ในปี 2008 นอกจากนี้ยังเป็นครั้งแรกที่พวกเขาไม่เสียแต้มให้กับอิตาลีในเกมซิกส์เนชั่นส์อีกด้วย ก่อนเข้าสู่รอบที่สี่ สกอตแลนด์ยังมีโอกาสคว้าแชมป์ได้ แต่หลังจากแพ้ฝรั่งเศสในรอบที่ 2 (22–16) และอังกฤษในรอบที่ 4 (61–21) สกอตแลนด์ก็ไม่สามารถคว้าแชมป์ได้ อย่างไรก็ตาม หากฝรั่งเศสและไอร์แลนด์ไม่ชนะในรอบสุดท้าย สกอตแลนด์ก็จะจบอันดับที่สอง ซึ่งเป็นอันดับสูงสุดตลอดกาลในซิกส์เนชั่นส์

ในเดือนพฤษภาคม 2017 คอตเตอร์ลาออกจากตำแหน่งโค้ชทีมชาติสกอตแลนด์ด้วยอัตราการชนะ 53% (ชนะ 19 เกมจาก 36 เกม) ซึ่งถือเป็นโค้ชที่ประสบความสำเร็จมากที่สุดในยุคอาชีพ และเป็นโค้ชที่ประสบความสำเร็จมากที่สุดนับตั้งแต่เอียน แม็กกีแชนในช่วงปี 1988 ถึง 1993

เมื่อวันที่ 28 กันยายน 2016 มีการประกาศว่า Cotter จะเป็นหัวหน้าโค้ชของMontpellierแทนที่Jake White ^{[ 11 ]}

ในเดือนมกราคมปี 2020 คอตเตอร์ได้รับการแต่งตั้งให้เป็นโค้ชทีมรักบี้ทีมชาติฟิจิ

ตั้งแต่ปี 2024 คอตเตอร์ดำรงตำแหน่งหัวหน้าโค้ชของทีมบลูส์ในซูเปอร์รักบี้ที่ตั้งอยู่ในโอ๊คแลนด์ [ ^{12 ] คอ}ตเตอร์เซ็นสัญญาสองปี (2024–2025) ก่อนฤดูกาลซูเปอร์รักบี้แปซิฟิกปี 2024และเข้ามาแทนที่ลีออน แมคโดนัลด์ [ ^{13 ] หลังจาก}พาทีมบลูส์คว้าแชมป์ซูเปอร์รักบี้ครั้งแรกนับตั้งแต่ปี 2003คอตเตอร์ก็ได้รับการต่อสัญญาใหม่อีกหนึ่งปี^{[ 13 ] [ 1 ]}ในปี 2025ทีมบลูส์ของคอตเตอร์ผ่านเข้ารอบชิงชนะเลิศ ได้อย่างหวุดหวิด แต่สุดท้ายก็พ่ายแพ้ให้กับ ครู เซเดอร์ส ในรอบ รองชนะเลิศ^{[ 14 ]}

ในเดือนมกราคม 2026 มีการประกาศให้คอตเตอร์เป็นโค้ชคนใหม่ของทีมควีนส์แลนด์ เรดส์ด้วยสัญญา 2 ปี เริ่มต้นในปี 2027 ^{[ 15 ]}ซึ่งทำให้คอตเตอร์หมดโอกาสที่จะได้ เป็นโค้ชทีม ชาตินิวซีแลนด์ซึ่งเขาเป็นหนึ่งในผู้สมัครที่ได้รับการคัดเลือก^{[ 16 ]}คอตเตอร์เข้ามาแทนที่เลส คิสส์ซึ่งรับหน้าที่เป็นโค้ชทีมชาติ^{ออสเตรเลีย}เมื่อสิ้นสุดฤดูกาล 2026 [ ^{15 ]}

• 14 อันดับแรก
  • ผู้ชนะ: ปี 2009–10
  • รองชนะเลิศ: 2006–07, 2007–08, 2008–09
• ไฮเนเก้นคัพ
  • รองชนะเลิศ: 2012–13
• ถ้วยชาเลนจ์คัพยุโรป
  • ผู้ชนะ: ปี 2006–07

• ซูเปอร์รักบี้
  • ผู้ชนะ: ปี 2005, 2006
  • ผู้เข้ารอบรองชนะเลิศ: ปี 2004

• ซูเปอร์รักบี้
  • ผู้ชนะ: ปี 2024