อาชีพนักแสดงตลกของมิลเลอร์เริ่มต้นในปี 1999 เมื่อเขาปรากฏตัวใน รายการ สแตนด์อัพคอมเมดี้ชื่อDominoร่วมกับอาซี โคเฮนและกูรี อัลฟีรวมถึงนักแสดงคนอื่นๆ หลังจากนั้นเขาได้ปรากฏตัวในรายการThe Domino Effectและใน รายการ HaRishon BaBidurของดูดู โทปาซทางช่อง 2ของ อิสราเอล

ในปี 2000 มิลเลอร์เริ่มรายการตลกของตัวเองในชื่อ"อาดีร์ มิลเลอร์"ตามชื่อของเขาเอง ในขณะเดียวกันเขาก็ปรากฏตัวในฐานะนักแสดงตลกในรายการทอล์คโชว์ของยาอีร์ ลาปิด ทางช่อง 2 ในปี 2002 เขาเริ่มเป็นพิธีกร รายการทอล์ค โชว์แนวตลกของตัวเอง ชื่อ"อาดีร์ อีฟนิง"ซึ่งออกอากาศนานถึง 4 ซีซั่น ในปี 2005 เขาเป็นพิธีกรรายการ"อูร์ มูฟวี่"และรายการเสียดสี " คัลเจอร์ ฮอลล์"ร่วมกับกลุ่มมา คาชูร์

ในปี 2008 มิลเลอร์ได้สร้างและร่วมเขียนบทซิตคอมเรื่องRamzor (แปลตรงตัวว่า "สัญญาณไฟจราจร") กับนักเขียนบท Ran Sarig รายการนี้ออกอากาศทางช่อง 2 ของอิสราเอล ในปี 2010 ซีรีส์นี้ได้รับ รางวัล Israeli Television Academy Award ในสาขา "ซีรีส์ตลกยอดเยี่ยม" และยังเป็นซีรีส์โทรทัศน์ของอิสราเอลเรื่องแรกที่ได้รับรางวัล International Emmy Awardในสาขาตลกยอดเยี่ยม อีกด้วย ^{[ 4 ​​]}

ในปี 2008 มิลเลอร์ได้สร้างและร่วมเขียนบทละครตลกเรื่องReset

ในปี 2006 มิลเลอร์ปรากฏตัวในละครเพลงเรื่อง HaLahakaในบทบาทของพอล อาวีฟ (บทบาทเดียวกับที่ทูเวีย ซาฟีร์แสดงในภาพยนตร์ต้นฉบับ) และในปี 2009 มิลเลอร์รับบทนำในละครเรื่องMother-In-Lawที่โรงละครฮาบิมา

ในปี 2007 มิลเลอร์รับบทเป็นแยนกีในภาพยนตร์เรื่อง The Secretsในปี 2010 มิลเลอร์รับบทนำใน ภาพยนตร์ เรื่องThe MatchmakerของAvi Nesher ^{[ 5 ]}จากบทบาทนี้ มิลเลอร์ได้รับรางวัล Ophir Awardในปี 2010 ในสาขานักแสดงนำชายยอดเยี่ยม ในปี 2013 มิลเลอร์รับบทนำรองในภาพยนตร์เรื่อง "Plaot" ของAvi Nesher

ในปี 2023 เขาได้กลับมาร่วมงานกับ Avi Nesher ในภาพยนตร์เรื่อง " Gan Kofim " โดยรับบทเป็น Amitai Karib นักเขียนหัวขบถที่ต่อสู้เพื่อตำแหน่งของเขาในโลกวรรณกรรม^{[ 6 ]}

ในปี 2024 เขาเขียนบทและอำนวยการสร้างภาพยนตร์เรื่อง "The Ring" ซึ่งอิงจากประสบการณ์ของครอบครัวเขาในบูดาเปสต์ในช่วงเหตุการณ์ฆ่าล้างเผ่าพันธุ์ชาวยิว โดยร่วมกำกับกับพี่น้อง Yoav Paz และ Doron Paz เขารับบทเป็น Arnon Nobel ในวัยผู้ใหญ่ ซึ่งในวัยเด็กได้รับการช่วยเหลือจากสัญชาตญาณการเอาตัวรอดของแม่ด้วยการมอบแหวนให้กับทหาร Arrow Cross ที่ต้องการฆ่าพวกเขา^{[ 7 ]}