ตำแหน่งของ Pope ในพรรค Progressive Conservative นั้นค่อนข้างผิดปกติ เขาให้การสนับสนุนนโยบายแทรกแซงของรัฐบาล Davis และบางครั้งก็ถูกมองว่าเป็นฝ่ายก้าวหน้าของพรรค อย่างไรก็ตาม เขาไม่ใช่พวกอนุรักษ์นิยมสุดโต่ง (Red Tory)และไม่สนับสนุนกลุ่มผู้มีอำนาจในพรรคที่ตั้งอยู่ในโตรอนโต (ซึ่งรู้จักกันทั่วไปในชื่อ "Big Blue Machine") Pope กลับเป็นพวกประชานิยมที่พยายามเพิ่มอำนาจให้กับสาขาพรรคในท้องถิ่นที่ถูกละเลยในภาคเหนือ ภาคตะวันออก และภาคตะวันตกเฉียงใต้ของออนแทรีโอ ในแง่นั้น ตำแหน่งของเขาในพรรค Progressive Conservative ระดับจังหวัดจึงคล้ายกับ บทบาทของ John Diefenbakerในพรรคระดับสหพันธรัฐเมื่อหนึ่งชั่วอายุคนก่อน

ในปี 1985 โป๊ปเป็นบุคคลสำคัญเบื้องหลัง การรณรงค์หาเสียงของ แฟรงค์ มิลเลอร์เพื่อสืบทอดตำแหน่งหัวหน้าพรรคต่อจากเดวิส บางคนมองว่าการปรากฏตัวของเขาในกลุ่มของมิลเลอร์นั้นผิดปกติ เนื่องจากผู้สนับสนุนของมิลเลอร์มักเป็นบุคคลอาวุโสจากปีกขวาของพรรค อย่างไรก็ตาม โป๊ปพิสูจน์ให้เห็นว่าเป็นผู้ช่วยหาเสียงที่มีประสิทธิภาพสำหรับมิลเลอร์ โดยการรวบรวมข้อมูลการสำรวจความคิดเห็นที่จำเป็นอย่างมาก และวางแผนกลยุทธ์สำหรับผู้สนับสนุนของมิลเลอร์ในการประชุมพรรค กลยุทธ์หนึ่งคือการให้ผู้แทนของมิลเลอร์บางส่วนลงคะแนนให้แลร์รี กรอสแมน ผู้สมัครหัวก้าวหน้า ในการลงคะแนนรอบที่สอง ซึ่งส่งผลให้เดนนิส ทิมเบรลล์ ผู้สมัครสายกลางตกรอบไปอย่างหวุดหวิด (นั่นถือเป็นการลงคะแนนเชิงกลยุทธ์เนื่องจากทิมเบรลล์ถูกมองว่าเป็นภัยคุกคามมากกว่ากรอสแมน) มิลเลอร์เอาชนะกรอสแมนได้อย่างหวุดหวิดในการลงคะแนนรอบที่สามเพื่อขึ้นเป็นหัวหน้าพรรค และโป๊ปได้รับการเลื่อนตำแหน่งเป็นรัฐมนตรีว่าการกระทรวงสาธารณสุขเมื่อวันที่ 8 กุมภาพันธ์ 1985

อย่างไรก็ตาม ภายใต้การนำของมิลเลอร์ พรรคโปรเกรสซีฟคอนเซอร์เวทีฟได้สูญเสียอำนาจที่ครองมานานถึง 42 ปี มิลเลอร์ตกอยู่ในรัฐบาลเสียงข้างน้อย ที่เปราะบาง ในการเลือกตั้งระดับจังหวัดปี 1985และพิสูจน์แล้วว่าไม่สามารถรักษาอำนาจของพรรคไว้ได้ โป๊ปได้รับการแต่งตั้งเป็นอัยการสูงสุดแห่งออนแทรีโอในการปรับคณะรัฐมนตรีหลังการเลือกตั้งเมื่อวันที่ 17 พฤษภาคม 1985 แต่ก็ไม่ได้ทำอะไรที่มีนัยสำคัญมากนักก่อนที่รัฐบาลของมิลเลอร์จะพ่ายแพ้ในการลงมติไม่ไว้วางใจในสภาโดยพรรคเสรีนิยม และพรรคเอ็น ดีพี เขาลาออกจากตำแหน่งเมื่อวันที่ 26 มิถุนายน 1985 และย้ายไปอยู่ในฝ่ายค้าน

โปปลงสมัครชิงตำแหน่งผู้นำพรรคโปรเกรสซีฟคอนเซอร์เวทีฟต่อจากมิลเลอร์ในการประชุมใหญ่เดือนพฤศจิกายนปี 1985อย่างไรก็ตาม การหาเสียงของเขากลับอ่อนแอกว่าที่คาดไว้ เนื่องจากหลายคนมองว่าการที่มิลเลอร์หันไปทางขวามากขึ้นเป็นปัจจัยสำคัญที่ทำให้พรรคสูญเสียอำนาจ ยิ่งไปกว่านั้น หนึ่งในทีมงานหาเสียงของเขาถูกจับได้ว่าสอบถามสมาชิกพรรคว่าศาสนาจะมีผลต่อการแข่งขันชิงตำแหน่งผู้นำหรือไม่ ซึ่งบางคนมองว่าเป็นการอ้างอิงถึงภูมิหลังทางศาสนายิวของแลร์รี กรอสแมน และโปปก็ได้ออกมาขอโทษต่อสาธารณะ นอกจากนี้ โปปยังแตกหักกับจอห์น ทอมป์สัน ผู้จัดการหาเสียงคนแรกของเขาตั้งแต่ช่วงต้นของการแข่งขันด้วย

ในการประชุมเลือกผู้นำในเดือนพฤศจิกายน โป๊ปปรากฏตัวอย่างน่าประทับใจด้วยการกล่าวสุนทรพจน์ปลุกใจท่ามกลางผู้แทนระดับรากหญ้าของเขาบนพื้นห้องประชุม แทนที่จะกล่าวจากแท่นปราศรัย การกระทำนั้นเป็นการบ่งบอกถึงสุนทรพจน์เลือกผู้นำในอนาคตของบุคคลต่างๆ เช่นจิม แฟลเฮอร์ตี โป๊ปยังพยายามแสดงตนว่าเป็นบุคคลที่สร้างความสามัคคีในพรรค และกล่าวว่าความขัดแย้งระหว่างผู้สมัครชั้นนำอย่างกรอสส์แมนและเดนนิส ทิมเบรลล์กำลังคุกคามที่จะทำให้พรรคแตกแยก (หนึ่งในปุ่มหาเสียงของเขามีข้อความว่า "อย่าเลือกข้าง เลือกโป๊ป") แม้จะพยายามอย่างเต็มที่ แต่เขาก็ได้คะแนนเสียงเป็นอันดับสามในการลงคะแนนรอบแรกและถูกตัดออกจากการแข่งขัน หลายคนคาดหวังว่าโป๊ปจะให้ชัยชนะแก่ทิมเบรลล์ในการลงคะแนนรอบสองโดยการสนับสนุนเขา แต่โป๊ปกลับนิ่งเงียบและปล่อยให้กรอสส์แมนเอาชนะทิมเบรลล์ไปเพียง 19 คะแนน

โปปมีความสัมพันธ์ที่ไม่ดีกับกรอสแมน และไม่ได้รับมอบหมายตำแหน่งนักวิจารณ์หลังการประชุมใหญ่ เขาจึงกลับไปประกอบอาชีพทนายความในเมืองทิมมินส์ขณะที่ยังดำรงตำแหน่ง ส.ส. อยู่ และใช้เวลาสองวันต่อสัปดาห์ห่างจากสภานิติบัญญัติ ถึงกระนั้นเขาก็ลงสมัครรับเลือกตั้งใหม่ในการเลือกตั้งระดับจังหวัดปี 1987และรักษาที่นั่งไว้ได้ พรรคโปรเกรสซีฟคอนเซอร์เวทีฟภายใต้การนำของกรอสแมนพ่ายแพ้อย่างราบคาบในการเลือกตั้ง ทำให้โปปเป็นหนึ่งใน ส.ส. พรรคอนุรักษ์นิยมเพียง 16 คน (จากทั้งหมด 130 ที่นั่ง) ที่เหลืออยู่

โปปไม่ได้รับตำแหน่งนักวิจารณ์ในรัฐสภานี้ และไม่ได้มีบทบาทสำคัญในกิจการของพรรค เขาตัดสินใจไม่ลงสมัครชิงตำแหน่งหัวหน้าพรรคอีกครั้งในปี 1990 และสนับสนุนไดแอน คันนิงแฮมให้ดำรงตำแหน่งดัง กล่าว ^{[ 9 ]}เขาไม่ได้หาเสียงในการเลือกตั้งระดับจังหวัดในปี 1990

แม้ว่าวาทกรรมต่อต้านสถาบันและลัทธิประชานิยมของ Pope จะเป็นลางบอกเหตุถึง การดำรงตำแหน่งผู้นำพรรคของ Mike Harrisแต่ทั้งสองคนก็เป็นศัตรูกันบ่อยครั้งในพรรค Progressive Conservative หลังปี 1985 ในปี 1997 Pope ตกเป็นข่าวพาดหัวเมื่อเขาออกมาวิพากษ์วิจารณ์นายกรัฐมนตรี Harris อย่างเปิดเผย และกล่าวหาว่ารัฐบาลใส่ร้ายครูและสนับสนุนการประท้วงของครูต่อต้านร่างกฎหมายฉบับที่ 160 ของ Harris ("พระราชบัญญัติปรับปรุงคุณภาพการศึกษา") ซึ่งยกเลิกอำนาจของข้อตกลงการเจรจาต่อรองร่วมในการควบคุมสภาพการทำงานของครู นำการทดสอบครูมาใช้ และอนุญาตให้รัฐบาลเพิ่มขนาดชั้นเรียนและลดเวลาเตรียมการสอน