เขาได้รับ แต่งตั้งเป็น รัฐมนตรีที่ไม่มีตำแหน่งเฉพาะด้านที่รับผิดชอบเยาวชนในรัฐบาลเดวิสเมื่อวันที่ 26 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2517 ทำให้เขากลายเป็นสมาชิกคณะรัฐมนตรีที่อายุน้อยที่สุดในประวัติศาสตร์ของจังหวัด^{[ 8 ]}จากนั้นเขาได้รับการแต่งตั้งเป็นรัฐมนตรีว่าการกระทรวงพลังงานเมื่อวันที่ 15 มกราคม พ.ศ. 2518 ^{[ 9 ]}เมื่อวันที่ 3 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2520 เขาได้รับการเลื่อนตำแหน่งเป็นรัฐมนตรีว่าการกระทรวงสาธารณสุขโดยดำรงตำแหน่งสำคัญนี้เป็นเวลา 5 ปี ไม่มีผู้สืบทอดตำแหน่งคนใดดำรงตำแหน่งในกระทรวงนี้ยาวนานกว่าทิมเบรลล์^{[ 10 ]}จากนั้นเขาได้ขอเปลี่ยนตำแหน่งเป็นรัฐมนตรีว่าการกระทรวงเกษตรและอาหารเมื่อวันที่ 13 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2525 โดยมีเป้าหมายเพื่อสร้างฐานสนับสนุนในพื้นที่ชนบทของจังหวัดเพื่อเสริมสร้างความน่าเชื่อถือในการเป็นผู้นำในอนาคต^{[ 11 ]}

หลังจากการลาออกของเดวิสจากตำแหน่งหัวหน้าพรรคพีซีและนายกรัฐมนตรีทิมเบรลล์ได้ลงสมัครชิงตำแหน่งหัวหน้าพรรคในการประชุมใหญ่ เดือนมกราคมปี 1985 เขาเสนอตัวเป็นผู้สมัครสายกลางค่อนไปทางขวามากกว่าคู่แข่งสายอนุรักษ์ นิยมสุดขั้วอย่าง แลร์รี กรอสแมนและรอย แมคมูร์ ทรี แต่ไม่มากเท่าแฟรงค์ มิลเลอร์ ดังนั้นจึงเป็นผู้สมัครที่เหมาะสมที่สุดที่จะสานต่อรูปแบบการปกครองที่เน้นผลลัพธ์และประสบความสำเร็จของเดวิส (อันที่จริง ผู้เชี่ยวชาญด้านสื่อหลายคนในเวลานั้นเรียกทิมเบรลล์ว่าเป็น "ตัวโคลน" ของเดวิส เพื่อเป็นการเล่นกับประเด็นนี้ ผู้สนับสนุนของทิมเบรลล์บางคนในการประชุมใหญ่เดือนมกราคมปี 1985 สวมปุ่มที่มีภาพการ์ตูนล้อเลียนที่ผสมผสานลักษณะใบหน้าของทั้งเดวิสและทิมเบรลล์เข้าด้วยกัน) ทิมเบรลล์เป็นผู้สมัครเพียงคนเดียวที่สนับสนุนการยกเลิกการควบคุมค่าเช่าในระหว่างการหาเสียง ผู้สนับสนุนของเขารวมถึงคีธ นอร์ตัน , ลีโอ เบอร์เนียร์ , มาร์กาเร็ต เบิร์ช , โรเบิร์ต อีตัน , กอร์ดอน ดีน , บ็อบ เวลช์และนอร์ม สเตอร์ลิง เดวิสวางตัวเป็นกลางอย่างเป็นทางการในการแข่งขันครั้งนี้ แต่ต่อมาเขายอมรับว่าโดยส่วนตัวแล้วเขาโหวตให้ทิมเบรลล์

ทิมเบรลล์ได้อันดับสองในการลงคะแนนรอบแรก แต่ถูกคัดออกเมื่อเขาตกไปอยู่อันดับสามในการลงคะแนนรอบที่สอง โดยมีคะแนนตามหลังกรอสแมนอยู่หกคะแนน ซึ่งกรอสแมนได้รับการสนับสนุนจากแคมเปญของแมคเมอร์ทรี ดร. จอห์น บัลค์วิลล์ ในปี 1987 อ้างว่าผู้สนับสนุนของมิลเลอร์ 30 ถึง 40 คน ได้รับคำสั่งจากแคมเปญของมิลเลอร์ให้ลงคะแนนให้กรอสแมนในการลงคะแนนรอบที่สองเพื่อป้องกันไม่ให้เขาผ่านเข้ารอบ ลู พาร์สันส์ ที่ปรึกษาอาวุโสของมิลเลอร์ ยอมรับในภายหลังว่า "เราคงไม่ชนะถ้าต้องแข่งกับเดนนิส [...] กลยุทธ์การชนะของเราคือการแข่งกับแลร์รีเสมอ ... และในที่สุดเราก็โชคดี" ^{[ 12 ]}สมาชิกคนหนึ่งของแคมเปญของมิลเลอร์ได้ขอโทษทิมเบรลล์สำหรับกลยุทธ์นี้ในภายหลัง^{[ 13 ]}

ทิมเบรลล์ให้การสนับสนุนกรอสแมนอย่างไม่เต็มใจหลังจากผลการเลือกตั้งได้รับการยืนยันจากการนับคะแนนใหม่ อย่างไรก็ตาม เขาไม่ได้นำผู้แทนมามากพอในการลงคะแนนรอบที่สาม ส่งผลให้มิลเลอร์เป็นฝ่ายชนะ เขาจึงได้รับการแต่งตั้งให้ดำรงตำแหน่งรัฐมนตรีในคณะรัฐมนตรีของมิลเลอร์ในฐานะรัฐมนตรีว่าการกระทรวงกิจการเทศบาลและที่อยู่อาศัยโดยมีหน้าที่รับผิดชอบด้านปัญหาสตรี^{[ 14 ]}

พรรค Progressive Conservative ภายใต้การนำของมิลเลอร์กลายเป็นรัฐบาลเสียงข้าง น้อยอย่างหวุดหวิด ในการเลือกตั้งปี 1985หลังจากการปรับคณะรัฐมนตรีเมื่อวันที่ 17 พฤษภาคม 1985 ทิมเบรลล์ยังคงดำรงตำแหน่งเดิมและได้รับการแต่งตั้งเพิ่มเติมเป็น เลขานุการประจำ จังหวัดด้านการพัฒนาทรัพยากร^{[ 15 ]}รัฐบาลของมิลเลอร์พ่ายแพ้ในสภาในเดือนมิถุนายน 1985 ในฐานะฝ่ายค้าน ทิมเบรลล์ดำรงตำแหน่งผู้นำฝ่ายค้านอย่างเป็นทางการในสภาและเป็นผู้วิจารณ์ด้านการศึกษาและประเด็นสตรีของพรรค

มิลเลอร์ลาออกจากตำแหน่งหัวหน้าพรรค และพรรคได้จัดการประชุมเลือกหัวหน้าพรรค อีกครั้ง ในเดือนพฤศจิกายน ปี 1985 การแข่งขันครั้งนี้เป็นการต่อสู้ที่สร้างความแตกแยกอย่างมากระหว่างทิมเบรลล์และกรอสส์แมน ซึ่งเผยให้เห็นความแตกแยกอย่างลึกซึ้งภายในพรรค ผู้สมัครคนที่สามอลัน โป๊ปได้ดึงดูดความสนใจไปที่ความขัดแย้งระหว่างผู้สมัครด้วยสโลแกนของเขาว่า "อย่าเลือกข้าง เลือกโป๊ป" อลัน อีเกิลสันเป็นประธานร่วมในการหาเสียงของทิมเบรลล์

ในการแข่งขันชิงตำแหน่งผู้นำครั้งนี้ ทิมเบรลล์ประกาศว่าเขาจะไม่สนับสนุนการให้เงินทุนเต็มจำนวนแก่โรงเรียนคาทอลิก (ซึ่งก่อนหน้านี้ทุกพรรคในสภานิติบัญญัติเห็นชอบแล้ว) เว้นแต่จะมีการเสนอแก้ไขเพิ่มเติมที่รับประกันการเข้าร่วมของครูและนักเรียนที่ไม่ใช่คาทอลิก นอร์ม สเตอร์ลิง ผู้ต่อต้านการให้เงินทุนแก่โรงเรียนคาทอลิกอย่างแข็งขัน ได้เยาะเย้ยจุดยืนของทิมเบรลล์ว่าเป็นเรื่องฉวยโอกาส และเปลี่ยนไปสนับสนุนกรอสแมนแทน

โป๊ปได้อันดับสามในการลงคะแนนรอบแรก และบางคนเชื่อว่าเขาสามารถทำให้ทิมเบรลล์ชนะกรอสแมนในการลงคะแนนรอบสองได้ แม้ว่าโป๊ปจะเลือกที่จะไม่สนับสนุนฝ่ายใดฝ่ายหนึ่งก็ตาม กรอสแมนเอาชนะทิมเบรลล์ในการลงคะแนนรอบสองด้วยคะแนนเสียง 19 เสียง ซึ่งเป็นการยุติอาชีพทางการเมืองระดับจังหวัดของทิมเบรลล์อย่างแท้จริง เขาไม่ได้ลงสมัครรับเลือกตั้งใหม่ในปี 1987 เนื่องจากความพยายามในการชิงตำแหน่งผู้นำสองครั้งที่ไม่ประสบความสำเร็จทำให้เขามีหนี้สิน 250,000 ดอลลาร์^{[ 16 ]}

แม้ว่าทิมเบรลล์จะไม่ได้เป็นสมาชิกสภาผู้แทนราษฎรประจำจังหวัดออนแทรีโอแล้ว แต่หลายคนมองว่าเขาเป็นตัวเต็งที่จะสืบทอดตำแหน่งต่อจากกรอสแมนในการเลือกตั้งหัวหน้าพรรคพีซีประจำจังหวัดออนแทรีโอปี 1990แต่เขาเลือกที่จะไม่ลงสมัครรับเลือกตั้ง และสนับสนุนไดแอน คันนิงแฮม แทน ซึ่งในที่สุดคันนิงแฮมก็พ่ายแพ้ให้กับไมค์ แฮร์ริส