รูฟเข้ามารับตำแหน่งผู้อำนวยการที่ Kunsthalle Zurich แทนเบอร์นาร์ด บูร์กี ในปี 2001 ^{[ 8 ]}ในปี 2012 เธอได้ดำเนินการซื้อ ปรับปรุง และต่อเติมอาคาร Kunsthalle Zürich ที่อาคาร Löwenbräu ในซูริคจนเสร็จสมบูรณ์ ในปีนั้น เธอยังทำหน้าที่เป็นกรรมการตัดสินรางวัล Deutsche Börse Photography Prizeและรางวัล Artissima Illy Present Future Prize อีกด้วย ^{[ 9 ]}

ในระหว่างที่เธออยู่ในซูริค รูฟทำหน้าที่เป็นกรรมการตัดสินในคณะกรรมการและดูแลจัดการนิทรรศการมากมาย เขียนบทความและตีพิมพ์แคตตาล็อกเกี่ยวกับศิลปะร่วมสมัย^{[ 7 ]}ในปี 2549 เธอดูแลจัดการ Tate Triennial สำหรับTate Britainในลอนดอน^{[ 7 ]}เธอยังร่วมดูแลจัดการYokohama Triennaleใน ปี 2551 อีกด้วย ^{[ 1 ]}

ในปี 2014 รูฟได้รับการแต่งตั้งเป็นผู้อำนวยการพิพิธภัณฑ์สเตเดลิกในอัมสเตอร์ดัม ผลงานชิ้นแรกที่เธอซื้อคือภาพวาดชื่อZwei Lampen โดยอิซา เกนซ์เคน (1948) นิทรรศการแรกในปี 2015 เป็นผลงานของทิโน เซห์กัล

Ruf เป็นสมาชิกของคณะกรรมการตัดสินที่คัดเลือกMagali Reusให้เป็นผู้รับรางวัล Prix de Rome ประจำปี 2015 ^{[ 10 ]}และHelen Martenให้เป็นผู้รับรางวัล Turner Prizeประจำ ปี 2016 ^{[ 11 ]}

เมื่อวันที่ 17 ตุลาคม 2017 รูฟได้ลาออกจากตำแหน่งผู้อำนวยการของสเตเดลิก หลังจากมีรายงานในสื่อข่าวของเนเธอร์แลนด์ระบุรายละเอียดว่า ตั้งแต่ปี 2014 เธอได้รับรายได้เกือบครึ่งล้านยูโรต่อปีในฐานะที่ปรึกษาด้านศิลปะส่วนตัว นอกเหนือจากเงินเดือนที่เธอได้รับจากสเตเดลิก และเธอยังไม่ได้รายงานกิจกรรมและรายได้เหล่านั้นด้วย^{[ 12 ]}กิจกรรมให้คำปรึกษาด้านศิลปะของเธอประกอบด้วยส่วนหนึ่งคือการให้สเตเดลิกยืมผลงานศิลปะของลูกค้าของเธออย่างเป็นทางการ ซึ่งการรับรองอันทรงเกียรติของสเตเดลิกจะทำให้ผลงานศิลปะเหล่านั้นมีมูลค่าเพิ่มขึ้น^{[ 13 ]}หลายสัปดาห์ก่อนหน้านั้น หนังสือพิมพ์NRC Handelsblad ของเนเธอร์แลนด์ ยังรายงานว่า รูฟได้เป็นตัวกลางในการเจรจาข้อตกลงที่สเตเดลิกจะได้รับของขวัญเป็นผลงานศิลปะ 600 ชิ้นจากโทมัส บอร์กมันน์ นักสะสมและผู้ค้างานศิลปะชาวเยอรมัน ในความเป็นจริง ของขวัญที่แท้จริงประกอบด้วยงานศิลปะ 200 ชิ้น และขึ้นอยู่กับว่าพิพิธภัณฑ์ Stedelijk ตกลงที่จะซื้องานศิลปะอีก 7 ชิ้นจาก Borgmann ในราคา 1.5 ล้านยูโร^{[ 12 ]}ธุรกรรมนี้ไม่ได้ปรากฏอยู่ในรายงานประจำปีของพิพิธภัณฑ์ Stedelijk ในตอนแรก จนกระทั่ง NRC Handelblad ได้เผยแพร่รายละเอียด ทำให้พิพิธภัณฑ์ต้องแก้ไขรายงานประจำปีในภายหลัง^{[ 14 ]}

การสอบสวนอิสระที่ได้รับมอบหมายจากเมืองอัมสเตอร์ดัมได้ตัดสินว่า Ruf ไม่มีความผิดในข้อกล่าวหาใดๆ ทั้งสิ้นในเดือนมิถุนายน 2018 ^{[ 15 ] [ 16 ] [ 17 ]}

ตั้งแต่ปี 2019 ถึง 2020 รูฟเป็นหัวหน้าโครงการระหว่างประเทศของพิพิธภัณฑ์ศิลปะร่วมสมัยการาจในมอสโก^{[ 18 ]}

ตั้งแต่ปี 2020 Ruf ดำรงตำแหน่งผู้อำนวยการมูลนิธิศิลปะ Hartwig ในอัมสเตอร์ดัม ซึ่งเป็นองค์กรที่จัดตั้งพิพิธภัณฑ์ศิลปะร่วมสมัยแห่งใหม่ในอัมสเตอร์ดัม ในปี 2020 มูลนิธิศิลปะ Hartwig ได้จัดตั้งกองทุน Hartwig Art Production | Collection Fund เพื่อจัดหาผลงานที่จะบริจาคให้กับคอลเลกชันแห่งชาติของเนเธอร์แลนด์^{[ 19 ] [ 20 ]}

ในปี 2022 Ruf ได้ร่วมมือกับ Stedelijk สำหรับนิทรรศการครั้งสำคัญของศิลปินAnne Imhofซึ่งเธอได้ช่วยดูแลจัดการนิทรรศการนี้ตั้งแต่แรก โดยนิทรรศการนี้ตั้งใจจะเปิดที่ Garage Museum ^{[ 21 ]}

ในปี 2023 Ruf ได้จัดนิทรรศการย้อนหลังของMeredith Monkที่Oude Kerk ในอัมสเตอร์ดัม^{[ 22 ]}

ในปี 2024 มูลนิธิศิลปะฮาร์ทวิกและPerformaได้ร่วมกันว่าจ้างJulien Creuzet ให้ สร้าง ผลงาน Algorithm ocean true blood movesซึ่งจัดแสดงในนิวยอร์กและที่สตูดิโอโบกแมนของโรงโอเปราแห่งชาติเนเธอร์แลนด์