หลังจากรับราชการเป็นเจ้าหน้าที่การบินในกองทัพอากาศหลวงในช่วงสงครามโลกครั้งที่สองโบว์เดนได้รับเลือกเป็นสมาชิกสภาผู้แทนราษฎรเขตเลสเตอร์ใต้ในการเลือกตั้งทั่วไปปี 1945และต่อมาเป็นสมาชิก สภาผู้แทนราษฎร เขตเลสเตอร์ใต้ตะวันตกตั้งแต่ปี 1950จนกระทั่งเกษียณอายุจากสภาสามัญชนในปี 1967 เขาได้รับการแต่งตั้งเป็นหัวหน้าวิปในปี 1949 และเป็นลอร์ดคอมมิชชันเนอร์แห่งกระทรวงการคลังในปี 1950 ตั้งแต่ปี 1951 เป็นต้นไป เขาเป็นรองหัวหน้าวิป จากนั้นเป็นหัวหน้าวิปตลอดช่วงเวลาที่พรรคแรงงานเป็นฝ่ายค้าน โบว์เดนได้รับการแต่งตั้งเป็นผู้บัญชาการแห่งเครื่องราชอิสริยาภรณ์จักรวรรดิอังกฤษ (CBE) ในงานพระราชทานเครื่องราชอิสริยาภรณ์ปี 1953 ^{[ 3 ]}

โบว์เดนถูกมองว่าอยู่ทางขวาของพรรคแรงงาน และสนับสนุนฮิวจ์ เกตสเกลล์ในการต่อสู้กับฝ่ายซ้าย ก่อนที่จะเปลี่ยนไปสนับสนุนแฮโรลด์ วิลสันหลังจากเกตสเกลล์เสียชีวิตในปี 1963 ^{[ 4 ]} ดังที่ เดลีเทเลกราฟ ได้แสดงความคิดเห็นในภายหลัง เขามีความคิดแบบ "ดั้งเดิม" อยู่บ้าง เป็นตัวแทนของ "เสียงที่แท้จริง... ล้าสมัย ปฏิกิริยาต่อต้านของพรรคแรงงาน" แต่ทัศนคติที่ตรงไปตรงมาของเขาต่อระเบียบวินัยของพรรค (ซึ่งทำให้เขาได้รับฉายาว่า "จ่าสิบเอก" ในหมู่ ส.ส. พรรคแรงงาน) ทำให้เขาเป็นผู้ควบคุมวินัยในรัฐสภาที่มีประสิทธิภาพและได้รับความเคารพอย่างมาก^{[ 2 ] [ 4 ]}ดังนั้น เมื่อพรรคแรงงานกลับมามีอำนาจในปี 1964 โบว์เดนจึงได้รับการแต่งตั้งเป็นผู้นำสภาสามัญชนและประธานสภาขุนนางหลังจากที่ได้เป็นที่ปรึกษาของพระ มหากษัตริย์ ในปี 1962 ในปี 1966 เขาได้ย้ายไปดำรงตำแหน่งใหม่คือรัฐมนตรีว่าการกระทรวงกิจการเครือจักรภพซึ่งดำรงตำแหน่งจนถึงปี 1967 ในวันที่ 1 กันยายน 1967 เขาได้สืบทอดตำแหน่งต่อจากลอร์ดฮิลล์ในฐานะประธานของหน่วยงานโทรทัศน์อิสระและลาออกจากสภาสามัญชนสองเดือนต่อมา^{[ 5 ]}

เมื่อวันที่ 20 กันยายน พ.ศ. 2510 โบว์เดนได้รับแต่งตั้งเป็นขุนนางตลอดชีพในตำแหน่งบารอนเอลสโตนแห่งเอลสโตนในเมืองเลสเตอร์โดยรับหน้าที่เป็นหัวหน้าพรรคแรงงาน^{[ 6 ]}เขาได้รับแต่งตั้งเป็นสมาชิกของเครื่องราชอิสริยาภรณ์คอมพาเนียนออฟฮอนเนอร์ในงานพระราชทานเครื่องราชอิสริยาภรณ์เนื่องในวันคล้ายวันประสูติปี พ.ศ. 2518และตั้งแต่ปี พ.ศ. 2527 ถึง พ.ศ. 2535 ดำรงตำแหน่งรองประธานสภาขุนนาง^{[ 7 ] [ 8 ]}

สร้างความประหลาดใจให้กับหลายคน^{[ 4 ]}เขาออกจากพรรคแรงงานเพื่อเข้าร่วมพรรคสังคมประชาธิปไตย (SDP) ในปี 1981 เขายังคงอยู่กับ SDP ตลอดระยะเวลาการดำรงอยู่ของพรรค หลังจากที่พรรคล่มสลายในปี 1988 เขาเลือกที่จะติดตามSDPที่แยกตัวออกมาของเดวิด โอเวนแทนที่จะสนับสนุนการรวมตัวกับพรรคเสรีนิยมเมื่อกลุ่มของโอเวนสลายตัวไปในอีกสองปีต่อมา อายล์สโตนได้ดำรงตำแหน่งในสภาขุนนางในฐานะ 'นักสังคมประชาธิปไตยอิสระ' ก่อนที่จะเข้าร่วมพรรคเสรีประชาธิปไตยในปี 1992 ^{[ 4 ] [ 9 ]}