ฟลาวเวอร์สทำงานที่โกลด์แมนแซคส์เป็นเวลา 19 ปี เริ่มตั้งแต่เดือนมีนาคม พ.ศ. 2522 และเป็นผู้ก่อตั้งแผนกควบ รวมกิจการ สถาบันการเงิน ของโกลด์แมน ในช่วงทศวรรษ พ.ศ. 2523 ฟลาวเวอร์สได้รับการแต่งตั้งเป็นหุ้นส่วนในปี พ.ศ. 2531 ซึ่งเป็นปีเดียวกับลอยด์ แบลนค์ เฟน อดีตซีอีโอของโกลด์แมน และ จอห์น เธนอดีตซีอีโอของเมอร์ริลลินช์[ ^{12 ] ด้วย}วัย 31 ปี เขาเป็นหนึ่งในหุ้นส่วนที่อายุน้อยที่สุดของโกลด์แมนแซคส์ในประวัติศาสตร์ ฟลาวเวอร์สเกษียณจากโกลด์แมนในปี พ.ศ. 2541 ซึ่งเป็นหนึ่งในหุ้นส่วน 15 คนที่ออกจากธนาคารก่อนการเสนอขายหุ้นต่อสาธารณะครั้งแรกในปี พ.ศ. 2541 ^{[ 13 ]}

ในปี พ.ศ. 2541 Flowers ได้ก่อตั้งJC Flowers & Co.ซึ่งเป็นบริษัทที่ปรึกษาด้านไพรเวทอิควิตี้และบริหารกองทุน ซึ่งได้เข้าซื้อหุ้นส่วนใหญ่ใน Shinsei, NIBC Bank , HSH Nordbankและสถาบันการเงินอื่นๆ^{[ 13 ] [ 14 ]}ณ ปี พ.ศ. 2560 บริษัทนี้บริหารจัดการสินทรัพย์มูลค่า 6.7 พันล้านดอลลาร์สหรัฐ^{[ 15 ]}

ฟลาวเวอร์สเป็นหุ้นส่วนหลักของ ทิม คอลลินส์ ซีอีโอของริปเปิลวูด โฮลดิ้งส์ในการเข้าซื้อกิจการลองเทอร์เทจ เครดิต แบงก์ ออฟ ญี่ปุ่นในปี 2000 เพื่อก่อตั้งชินเซแบงก์^{[ 16 ]}เขาได้เป็นกรรมการของชินเซแบงก์ในเดือนมีนาคม 2000 ^{[ 17 ]}การเสนอขายหุ้นต่อสาธารณะครั้งแรกของชินเซในปี 2004 ทำกำไรได้ประมาณ 1 พันล้านดอลลาร์สำหรับตัวเขาเอง และ 7 พันล้านดอลลาร์สำหรับกลุ่มนักลงทุนทั้งหมด^{[ 18 ]}อย่างไรก็ตาม มูลค่าส่วนแบ่งของกลุ่มนักลงทุนลดลงในอีกหลายปีต่อมา^{[ 18 ] [ 19 ]}

After an unsuccessful attempt to arrange an acquisition of Sallie Mae in 2007, Flowers became deeply involved in the 2008 financial crisis. He was approached by AIG to advise it on avoiding an imminent financial collapse. Flowers was well acquainted with Treasury Secretary Henry Paulson from their days together at Goldman Sachs, and was among the first to warn Paulson of the impending disaster at AIG. Flowers continued to advise Bank of America as it gave up on a Lehman acquisition and went on to acquire Merrill Lynch.^[13] Flowers's role in the crisis was portrayed by Michael O'Keefe in the 2011 HBO film Too Big to Fail.^[20]

In September 2008, Flowers also purchased the First National Bank of Cainesville, a regional bank in Missouri, renaming it Flowers National Bank.^[21] Flowers sold the bank to Farmers Bank of Northern Missouri in 2016.^[22]

In June 2014, Flowers completed the first public listing of a British bank on the London Stock Exchange's main market for more than a decade when he floated U.K. bank OneSavings Bank (OSB), a small business and mortgage lender he bought into in 2010.^[13] Later that year, he argued that banking regulations after the 2008 financial crisis had depressed profitability so much that lenders would struggle to attract enough investors to survive the next financial crisis.^[23] In 2016, Fortune reported that he suffered heavy losses from the Brexit vote, largely as a result of private equity investments in OSB;^[20] however, by 2018, Flowers had completely exited OSB in one of the most profitable recent financial services deals.^[24]