ในปี ค.ศ. 1849 เขาเข้าร่วมการตื่นทองในแคลิฟอร์เนียและหาเงินได้มากพอที่จะย้ายครอบครัวไปโอเรกอนหลังจากมาถึงโอเรกอนในปี ค.ศ. 1852 เขาได้ตั้งรกรากครอบครัวบนฟาร์มในส่วนใต้ของหุบเขา Willametteในเขต Lane County [ ^{1 ] ที่}นั่นเขาได้มีส่วนร่วมในกิจกรรมของพรรคเดโมแครต และได้รับการเลือกตั้งให้ดำรงตำแหน่งผู้พิพากษาศาลพิจารณาคดีมรดกของ Lane County ในปี ค.ศ. 1856 ^{[ 1 ]}จากนั้น Whiteaker ได้รับเลือกเป็นสมาชิกสภานิติบัญญัติในสภานิติบัญญัติของดินแดนในปี ค.ศ. 1857 โดยเป็นตัวแทนของ Lane County ในสภาผู้แทนราษฎร^{[ 2 ]}

โอเรกอนกำลังเตรียมพร้อมสำหรับการเป็นรัฐในปี พ.ศ. 2390 เนื่องจากผู้มีสิทธิเลือกตั้งเพิ่งอนุมัติรัฐธรรมนูญของรัฐไวท์เทเกอร์ได้รับเลือกให้เป็นผู้สมัครของฝ่ายประชาธิปไตยในการเลือกตั้งผู้ว่าการรัฐครั้งแรกซึ่งจัดขึ้นในเดือนมิถุนายน พ.ศ. 2391 ไวท์เทเกอร์ชนะด้วยคะแนนเสียง 1,138 เสียง และเข้ารับตำแหน่งเมื่อวันที่ 8 กรกฎาคม พ.ศ. 2391 ^{[ 1 ]}เขาไม่ได้เข้ารับตำแหน่งจนกระทั่งมีข่าวว่ารัฐสภาได้ผ่านร่างกฎหมายการเป็นรัฐของโอเรกอนเมื่อวันที่ 14 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2392 ^{[ 1 ]}ในทางเทคนิค โอเรกอนมีผู้ว่าการสองคนในช่วงเวลานั้น เนื่องจากจอร์จ ลอว์ เคอร์รี ผู้ว่าการดินแดน เป็นผู้รับผิดชอบตามกฎหมายจนกว่ารัฐบาลของรัฐที่รอคอยจะได้รับอำนาจตามกฎหมายให้เข้าควบคุม

เมื่อเข้ารับตำแหน่ง ผู้ว่าการคนใหม่ได้เริ่มดำเนินการแก้ไขปัญหาข้อพิพาทเรื่องที่ดินจำนวนมากและการโต้แย้งสิทธิ์ในที่ดินสาธารณะ เขายังส่งเสริมนโยบายเศรษฐกิจที่สนับสนุนอุตสาหกรรมภายในประเทศ ซึ่งเป็นสินค้าที่ชาวโอเรกอนสามารถผลิตได้เองอย่างเพียงพอ แม้ว่าจะมีฉายาว่า "จอห์นผู้ซื่อสัตย์" แต่ฉายานี้ก็ไม่ได้ช่วยลดทอนจุดยืนที่ขัดแย้งของเขาในประเด็นสำคัญระดับชาติ ไวท์เทเกอร์มีมุมมองที่สนับสนุนการเป็นทาสซึ่งไม่เป็นที่ยอมรับของประชากรส่วนใหญ่ที่ต่อต้านการเป็นทาสในโอเรกอน ฝ่ายตรงข้ามมักใช้เรื่องนี้โจมตีเขาว่าเป็นคนทรยศในขณะที่สหรัฐอเมริกากำลังเข้าสู่สงครามกลางเมือง

ก่อนปี พ.ศ. 2407 แต่ละรัฐมีหน้าที่เลือกวันเฉลิมฉลองวันขอบคุณพระเจ้าด้วยตนเอง ในปี พ.ศ. 2492 ผู้ว่าการไวท์เทเกอร์ประกาศให้วันพฤหัสบดีที่สี่ของเดือนธันวาคมเป็นวันหยุดวันขอบคุณพระเจ้าของรัฐโอเรกอน^{[ 3 ]}

ในปีสุดท้ายที่เขาดำรงตำแหน่งผู้ว่าการรัฐในปี พ.ศ. 2304 วุฒิสมาชิกพรรครีพับลิกันของสหรัฐฯเอ็ดเวิร์ด เบเกอร์ถูกสังหารในการรบที่บอลส์บลัฟฟ์และไวท์เทเกอร์ได้แต่งตั้งเบนจามิน สตาร์ก ผู้ภักดีต่อพรรคเดโมแครต ให้ดำรงตำแหน่งแทนเบเกอร์จนครบวาระ^{[ 4 ]}

ไวท์เทเกอร์ไม่ได้รับการเสนอชื่ออีกครั้งจากพรรคเดโมแครตในการเลือกตั้งปี 1862 และจึงพ้นจากตำแหน่ง เขายังคงอยู่ในวงการการเมืองท้องถิ่น โดยชนะการเลือกตั้งเป็นผู้แทนรัฐ 3 สมัย (1866–1870) และได้รับการเลือกตั้งเข้าสู่วุฒิสภารัฐในปี 1876 ^{[ 1 ]}ในระหว่างสมัยประชุมปี 1868 เขาทำหน้าที่เป็นประธานสภาผู้แทนราษฎรแห่งรัฐโอเรกอน [ ^{5 ] เขา}ยังดำรงตำแหน่งประธานวุฒิสภาแห่งรัฐโอเรกอนในระหว่างสมัยประชุมปี 1876 ^{[ 6 ]}และ 1878 ^{[ 7 ]}

ไวท์เทเกอร์ได้รับเลือกเข้าสู่สภาคองเกรสในปี 1878 ในฐานะผู้แทนราษฎรจากรัฐโอเรกอน พรรคเดโมแครตอ่อนแอลงในสภาผู้แทนราษฎร และต้องการเสียงโหวตเพียงหนึ่งเสียงเพื่อชนะในการเลือกผู้ได้รับการเสนอชื่อเป็น ประธาน สภาผู้แทนราษฎรการลงคะแนนเสียงต้องเสร็จสิ้นภายในวันที่ 18 มีนาคม 1879 ไวท์เทเกอร์ซึ่งกำลังเดินทางไปวอชิงตันอยู่แล้ว ได้รับข่าวถึงความเร่งด่วนนี้ขณะอยู่บนเรือกลไฟระหว่างพอร์ตแลนด์และซานฟรานซิสโก เมื่อเทียบท่าที่ซานฟรานซิสโกในวันที่ 12 มีนาคม เขาได้รับการต้อนรับจากเจ้าหน้าที่รถไฟ และรีบไปยังรถไฟด่วนพิเศษของบริษัทรถไฟเซ็นทรัลแปซิฟิกที่โอ๊คแลนด์รถไฟข้ามทวีปปกติใช้เวลา 25 ชั่วโมงจากโอ๊คแลนด์ แต่รถไฟของไวท์เทเกอร์สามารถตามทันได้ เขามาถึงวอชิงตันในเช้าวันที่ 18 มีนาคม ทันเวลาที่จะเข้าประชุมสภาคองเกรสและลงคะแนนเสียงได้ทันเวลา

การเดินทางครั้งนี้มีค่าใช้จ่าย 1,500 ดอลลาร์ในตอนนั้น ซึ่งเป็นค่าใช้จ่ายที่ถูกวิพากษ์วิจารณ์อย่างกว้างขวางจากฝ่ายตรงข้ามทางการเมืองของพรรคเดโมแครตและสื่อต่างๆ หลายคนเรียกการเดินทางครั้งนี้ว่า "การเดินทางของไวท์เทเกอร์" ^{[ 8 ]}

ในปี พ.ศ. 2323 ไวท์เทเกอร์ลงสมัครรับเลือกตั้งเป็นสมาชิกสภาคองเกรสอีกครั้ง แต่พ่ายแพ้ให้กับเมลวิน คลาร์ก จอร์จ จากพรรครีพับลิกัน ด้วยคะแนนเสียง 1,379 เสียง^{[ 9 ]}หลังจากพ่ายแพ้ เขาจึงเกษียณไปอยู่ที่ฟาร์มของเขาใกล้เมืองยูจีน

จอห์น ไวท์เทเกอร์ถูกเรียกตัวกลับเข้าสู่การเมืองอีกครั้งในปี 1885 เมื่อประธานาธิบดีโกรเวอร์ คลีฟแลนด์แต่งตั้งเขาเป็นผู้เก็บภาษีรายได้ของรัฐโอเรกอนที่สำนักงานศุลกากรสหรัฐฯ ในพอร์ตแลนด์ เขาย้ายกลับไปที่ยูจีนหลังจากปี 1890 โดยซื้อที่ดิน 10 บล็อกในใจกลางเมือง แผนผังเมืองที่เรียกว่า Whiteaker's Addition เป็นที่รู้จักกันทั่วไปในชื่อย่านไวท์เทเกอร์^{[ 10 ]}