แอชตันเริ่มต้นอาชีพค้าแข้งที่อะคาเดมีเยาวชนของเลสเตอร์ซิตี้ และเซ็นสัญญาเป็นนักฟุตบอลอาชีพครั้งแรกในเดือนมกราคม พ.ศ. 2544 ^{[ 1 ]}เขาประเดิมสนามในพรีเมียร์ลีก ชุดใหญ่เมื่อวันที่ 23 มีนาคม พ.ศ. 2545 โดยลงเล่นครบทั้งเกมในนัดที่แพ้ ลีดส์ยูไนเต็ด 2-0 ที่^สนามฟิลเบิร์ตสตรีท [ ^{3 ]}และลงเล่นอีก 6 นัดในช่วงท้ายฤดูกาล พ.ศ. 2544-2545 ^{[ 4 ]}หลังจากเลสเตอร์ตกชั้นเขาได้เซ็นสัญญาใหม่สามปีเมื่อวันที่ 31 พฤษภาคม 2545 ^{[ 5 ]}แอชตันลงเล่นเป็นตัวจริงในนัดเปิดฤดูกาล 2545–2546 ซึ่งแพ้ให้กับ อิปสวิชทาวน์ 6–1 [ ^{6 ]}แต่ลงเล่นเพียงนัดเดียวก่อนจะย้ายไป^น็อตส์เคาน์ตี้ ด้วย สัญญายืมตัวหนึ่งเดือนเมื่อวันที่ 8 พฤศจิกายน 2545 ^{[ 7 ] [ 8 ]}เขาลงเล่นสี่นัดให้กับน็อตส์เคาน์ตี้ และ^{[ 7 ] [ 9 ]}เมื่อกลับมาเลสเตอร์ เขาก็พร้อมย้ายทีมเมื่อสิ้นสุดฤดูกาล^{[ 10 ]}

แอชตันย้ายไปร่วมทีม อ็อกซ์ฟ อร์ด ยูไนเต็ด สโมสร ดิวิชั่น 3ด้วยสัญญายืมตัว 1 เดือนก่อนเริ่มฤดูกาล 2003–04 และได้ลงเล่นนัดแรกในเกมที่ชนะ ลินคอล์น ซิตี้ 1–0 ในวันเปิด ฤดูกาล ^{[ 11 ]}หลังจากลงเล่น 7 นัดในช่วงเริ่มต้นฤดูกาลโดยไม่แพ้ใคร การย้ายทีมก็กลายเป็นการย้ายถาวรในวันที่ 8 กันยายน 2003 ^{[ 10 ]}เขาสร้างชื่อเสียงให้กับตัวเองในฐานะผู้เล่นตัวจริงในฤดูกาลนั้น โดยลงเล่น 38 นัด ขณะที่อ็อกซ์ฟอร์ดจบอันดับที่ 9 ในดิวิชั่น 3 ^{[ 12 ] [ 13 ]}

เขายังคงลงเล่นอย่างสม่ำเสมอในช่วงฤดูกาล 2004–05โดยลงเล่น 31 นัดในทุกรายการแข่งขัน^{[ 14 ]}และถูกไล่ออกเป็นครั้งแรกในอาชีพการค้าแข้งของเขาในเกมที่แพ้เซาธ์เอนด์ ยูไนเต็ด 4–0 เมื่อวันที่ 6 พฤศจิกายน 2004 ^{[ 15 ]}ในฤดูกาล 2005–06ภายใต้ผู้จัดการทีมไบรอัน ทัลบอต แอชตันลงเล่น 34 นัดและทำประตูแรกในระดับอาชีพของเขาได้ในเกมที่เสมอกับรอชเดล 1–1 เมื่อวันที่ 4 กุมภาพันธ์ 2006 ^{[ 16 ] [ 17 ]}หลังจากถูกทัลบอตวิจารณ์ต่อสาธารณะเกี่ยวกับบทบาทของเขาในเกมที่แพ้สต็อกพอร์ต เคาน์ตี้เมื่อวันที่ 11 มีนาคม 2006 ^{[ 18 ] [ 19 ]}เขาลงเล่นอีกเพียงครั้งเดียวในฤดูกาลนั้นและถูกปล่อยตัวโดยจิม สมิธ ผู้สืบทอดตำแหน่ง ในเดือนพฤษภาคม 2006 ^{[ 20 ]}

หนึ่งเดือนหลังจากที่เขาออกจากอ็อกซ์ฟอร์ด แอชตันเซ็นสัญญากับสโมสรรัชเดน แอนด์ ไดมอนด์สในคอนเฟอเรนซ์ เนชั่นแนล^{[ 21 ]}โดยลงเล่นนัดแรกในวันเปิดฤดูกาล 2006–07ในเกมที่แพ้ครอว์ลีย์ ทาวน์ 1–0 ^{[ 22 ]}เขาเป็นตัวหลักในตำแหน่งกองหลังตัวกลางและทำประตูแรกให้กับสโมสรจากจุดโทษในเกมเยือนที่ชนะแทมเวิร์ธ 4–1 เมื่อวันที่ 12 กันยายน 2006 ^{[ 23 ]}แม้จะลงเล่นอย่างสม่ำเสมอ แอชตันก็ถูกขึ้นบัญชีขายโดยผู้จัดการทีมคนใหม่แกรี่ ฮิลล์ในเดือนเมษายน 2007 และต่อมาได้รับแจ้งว่าเขาสามารถหาทีมใหม่ได้^{[ 24 ]}เขาลงเล่น 45 นัดในทุกรายการและทำประตูได้ 2 ประตูในฤดูกาลเดียวของเขาที่รัชเดน^{[ 25 ]}

หนึ่งเดือนต่อมา แอชตันย้ายไปร่วมทีมเกรย์ส แอธเลติก ซึ่งเป็นสโมสรในคอนเฟอเรน ซ์ พรีเมียร์ เช่น กัน แบบไม่มีค่าตัว โดยเซ็นสัญญาสองปี^{[ 24 ]}เขาลงเล่นนัดแรกในเกมที่เสมอกับทอร์คีย์ ยูไนเต็ด 0-0 เมื่อวันที่ 12 สิงหาคม 2550 ^{[ 26 ]}และทำประตูแรกได้สองสัปดาห์ต่อมาด้วยลูกโหม่งในเกมที่ชนะอัลทรินแชม 1-0 ^{[ 27 ]}แอชตันลงเล่น 47 นัดในทุกรายการแข่งขันในฤดูกาล 2550-2551 โดยเกรย์สจบอันดับที่ 10 ในคอนเฟอเรนซ์ พรีเมียร์^{[ 28 ] [ 29 ] และได้รับรางวัลผู้เล่นยอดเยี่ยมแห่งปีจากเพื่อนร่วมทีมและผู้สนับสนุนใน งาน}ประกาศรางวัลประจำฤดูกาลของสโมสรเมื่อวันที่ 12 พฤษภาคม 2551 ^{[ 30 ]}เขาลงเล่นอีก 19 นัดในครึ่งแรกของฤดูกาล 2551-2552 [ ^{31 ]}แต่ถูกขึ้นบัญชีขายหลังจากระบุว่าจะไม่เล่นให้กับสโมสรต่อไปเมื่อสัญญาหมดลง^{[ 32 ]}

ต่อมา แอชตันได้เซ็นสัญญากับสโมสร สตีเวนิจ บอรอห์ในคอนเฟอเรนซ์ พรีเมียร์ ด้วยค่าตัวที่ไม่เปิดเผยเมื่อวันที่ 29 มกราคม 2009 ^{[ 33 ]} ทำให้ เขากลับมาร่วมงานกับผู้จัดการทีมเกรแฮม เวสต์ลี ย์ ซึ่งเคยเป็นผู้จัดการทีมของเขาที่รัชเดน แอนด์ ไดมอนด์สมาก่อน^{[ 33 ]}เขาประเดิมสนามในเกมที่ชนะโว คิง 1-0 ที่บรอดฮอลล์ เวย์เมื่อวันที่ 24 กุมภาพันธ์ 2009 ^{[ 34 ]}และลงเล่นอีก 13 นัดในช่วงที่เหลือของฤดูกาล 2008–09 ^{[ 35 ]}แอชตันทำประตูแรกให้กับสตีเวนิจในเกมที่ชนะอีสต์บอร์น บอรอห์ 2-0 เมื่อวันที่ 9 กันยายน 2009 โดยโหม่งลูกครอสของโจเอล ไบรอม เข้าประตู ^{[ 36 ]}แอชตันลงเล่น 45 นัดในฤดูกาลเต็มฤดูกาลแรกของเขา ทำได้ 3 ประตู^{[ 37 ]}ขณะที่สตีเวนิจคว้าแชมป์คอนเฟอเรนซ์ พรีเมียร์ด้วยคะแนนนำ 11 แต้ม^{[ 38 ]}ทำให้ได้เลื่อนชั้นสู่ฟุตบอลลีกเป็นครั้งแรกในประวัติศาสตร์ของสโมสร^{[ 39 ]}เขาเป็นส่วนหนึ่งของแนวรับที่เสียประตู 24 ประตูจาก 44 เกม และรักษาคลีนชีตได้ 27 เกม^{[ 38 ]}

เขาลงเล่นนัดแรกของฤดูกาล 2010–11ในชัยชนะครั้งแรกของสตีเวนิจในฟุตบอลลีก ซึ่งเป็นชัยชนะเหนือสต็อกพอร์ตเคาน์ตี้ 3–1 เมื่อวันที่ 21 สิงหาคม 2010 ^{[ 40 ]}เช่นเดียวกับฤดูกาลก่อนหน้า ความสำเร็จของสตีเวนิจขึ้นอยู่กับการป้องกันที่แข็งแกร่ง โดยเก็บคลีนชีตได้ 19 ครั้ง และเสียประตูน้อยที่สุดในลีกทู [ ^{41 ] เขา}ลงเล่น 38 นัด ยิงได้ 1 ประตู^{[ 42 ]}ขณะที่สตีเวนิจเลื่อนชั้น สู่ ลีกวันในฤดูกาลแรกของฟุตบอลลีก^{[ 43 ]} เมื่อสิ้นสุดฤดูกาล แอชตันได้รับเลือกให้เป็นทั้งผู้เล่นยอดเยี่ยมแห่งปีจากการโหวตของเพื่อนร่วมทีม และ ผู้เล่นยอดเยี่ยมแห่งปีของสโมสร^{[ 44 ] [ 45 ]}เขาเซ็นสัญญาใหม่กับสโมสรเป็นเวลาสองปีในเดือนกันยายน พ.ศ. 2554 ^{[ 46 ] [ 47 ]}และลงเล่น 53 นัดในทุกรายการแข่งขันในฤดูกาล พ.ศ. 2554–2555 [ ^{48 ] ทำประตูได้ 1 ประตู ขณะที่สตีเวนิจจบอันดับที่ 6}และพ่ายแพ้ในรอบรองชนะเลิศเพลย์ออฟลีกวัน^{[ 49 ] [ 50 ]} มีเพียง ชาร์ลตัน แอธเลติกแชมป์ลีกเท่านั้นที่เสียประตูน้อยกว่าในฤดูกาลนั้น^{[ 50 ]}

แอชตันยังคงอยู่กับสตีเวนิจในฤดูกาล 2012–13โดยสโมสรระบุว่าพวกเขาปฏิเสธข้อเสนอการย้ายทีมหลายครั้งสำหรับเขาและมาร์ค โรเบิร์ตส์ เซ็นเตอร์ แบ็กอีกคน จากดอนคาสเตอร์ โรเวอร์ส [ ^{51 ] [ 52 ] แอ}ชตันลงเล่น 9 นัด ขณะที่สตีเวนิจยังคงไม่แพ้ใครในลีกในช่วงสองเดือนแรก^{[ 53 ] [ 54 ]}ก่อนที่จะได้รับบาดเจ็บที่เอ็นร้อยหวายในเกมที่เสมอกับเบอร์รี 2–2 ที่ บรอดฮอลล์ เวย์ เมื่อวันที่ 29 กันยายน 2012 ^{[ 55 ]}ซึ่งพิสูจน์แล้วว่าเป็นเกมสุดท้ายของเขาในฤดูกาลนั้น^{[ 53 ]}แม้ว่าเขาจะกลับมาฝึกซ้อมกับทีมชุดใหญ่ในเดือนมกราคม 2013 แต่เขาก็เอ็นร้อยหวายฉีกขาดอีกครั้งในการฝึกซ้อม ทำให้เขาต้องพักรักษาตัวจนจบฤดูกาล^{[ 56 ]}หลังจากผู้จัดการทีมแกรี่ สมิธออกจากตำแหน่งในเดือนมีนาคม 2013 แอชตันได้เข้าร่วมทีมงานโค้ชของสโมสรในขณะที่ผู้จัดการทีมคนใหม่ได้รับการแต่งตั้ง^{[ 57 ]}เมื่อสิ้นสุดฤดูกาล โดยสัญญาของเขาจะหมดอายุในเดือนมิถุนายน พ.ศ. 2556 เขาได้เซ็นสัญญาใหม่กับสตีเวนิจเป็นเวลาสองปี ทำให้เขาอยู่กับสตีเวนิจจนถึงฤดูร้อน พ.ศ. 2558 ^{[ 58 ]}

ก่อนฤดูกาล 2013–14แอชตันได้รับการแต่งตั้งเป็นกัปตันทีมหลังจากมาร์ค โรเบิร์ตส์ลาออก^{[ 59 ]}ผู้จัดการทีม เกรแฮม เวสต์ลีย์ กล่าวถึงเขาว่าเป็น "คนที่เหมาะสมที่สุดที่จะนำทีมของเราไปข้างหน้า" โดยเน้นย้ำถึงความเป็นผู้นำและประวัติของเขากับสโมสร^{[ 60 ]}แอชตันลงเล่น 48 นัดในทุกรายการแข่งขัน ขณะที่สตีเวนิจตกชั้นไปอยู่ลีกทูหลังจากจบอันดับสุดท้ายในลีกวัน^{[ 61 ]}เขาเซ็นสัญญาฉบับใหม่เมื่อวันที่ 17 พฤษภาคม 2014 ^{[ 62 ]}และลงเล่น 21 ครั้งในฤดูกาล 2014–15รวมถึงในรอบเพลย์ออฟลีกทู ขณะที่สตีเวนิจไม่สามารถกลับขึ้นสู่ลีกวันได้ทันทีหลังจากแพ้ในรอบรองชนะเลิศ^{[ 63 ] [ 64 ]}เขาออกจากสโมสรเมื่อสัญญาของเขาสิ้นสุดลงในเดือนกรกฎาคม 2015 ^{[ 65 ]}ตลอดระยะเวลาหกปีที่สตีเวนิจ แอชตันลงเล่น 234 นัด ทำให้เขาอยู่ในอันดับที่ 12 ของ สถิติการ ลงเล่นตลอดกาลของสโมสร^{[ 65 ]}

หลังจากออกจากสตีเวนิจ แอชตันได้เซ็นสัญญาหนึ่งปีกับสโมสรครอว์ลีย์ทาวน์ในลีกทูเมื่อวันที่ 8 กรกฎาคม 2015 ^{[ 66 ]}เขาลงเล่นนัดแรกในเกมที่เสมอกับอดีตสโมสรอ็อกซ์ฟอร์ดยูไนเต็ด 1-1 เมื่อวันที่ 8 สิงหาคม 2015 ^{[ 67 ]}และลงเล่นไปทั้งหมด 30 นัด ขณะที่ครอว์ลีย์จบอันดับที่ 20 ในลีกทู^{[ 67 ]}หลังจากสัญญาของเขาหมดลง แอชตันได้เซ็นสัญญากับสโมสรเบรนทรีทาวน์ในเนชั่นแนลลีกเมื่อวันที่ 19 กรกฎาคม 2016 ^{[ 68 ]}

หลังจากลงเล่นให้เบรนทรี 15 นัดในช่วงครึ่งแรกของฤดูกาล 2016–17 [ ^{69 ]}เขากลับไปเล่นให้เกรย์ส แอธเลติก สโมสรเก่าของเขาด้วยสัญญายืมตัวเบื้องต้นหนึ่งเดือนเมื่อวันที่ 25 มกราคม 2017 ^{[ 70 ] ซึ่ง}ต่อมาได้ขยายเวลาออกไปอีกหนึ่งเดือน แอชตันลงเล่น 9 นัดในช่วงที่เหลือของสัญญายืมตัว^{[ 71 ]}และเซ็นสัญญากับ สโมสร ในอิสท์เมียน ลีกนอร์ท อย่างถาวรเมื่อวันที่ 8 กรกฎาคม 2017 ^{[ 72 ]}เขาออกจากเกรย์สเพื่อไปเป็นผู้เล่นและผู้ช่วยผู้จัดการทีมที่นูเนียตัน ทาวน์ สโมสรบ้านเกิดของเขา ในเนชั่นแนล ลีก นอร์ทโดยเข้าร่วมทีมเมื่อวันที่ 2 สิงหาคม 2017 ^{[ 2 ]}แอชตันลงเล่นให้นูเนียตัน 17 นัดในบทบาทคู่ก่อนที่จะเลิกเล่นฟุตบอลเมื่อสิ้นสุดฤดูกาล^{[ 69 ] [ 73 ]}