ดาวนิงได้รับงานโค้ชครั้งแรกเมื่อเขาได้รับการว่าจ้างให้เป็นโค้ชฝ่ายรุกของทีม B ชั้นมัธยมศึกษาปีที่ 9 ที่โรงเรียนมัธยมอีเดนแพรรี [ ^{2 ] ขณะ}ที่เป็นโค้ชอยู่ที่โรงเรียนมัธยมของเขา ทีมอีเกิลส์คว้าแชมป์ระดับรัฐคลาส 5A ในปี 2000 โดยเอาชนะทีมเครตินเดอร์แฮมฮอลล์เรเดอร์สของแมตต์เบิร์ก^{[ 1 ]}

หลังจากได้รับการเสนอฝึกงานในปี 2001 โดย Chad Ostlund ในฝ่ายวิจัยและพัฒนาสำหรับทีมMinnesota Vikingsดาวนิงได้ฝึกงานด้านประชาสัมพันธ์ในปี 2002 ^{[ 3 ]}เป็นนักวิเคราะห์ระบบฟุตบอลตั้งแต่ปี 2003 ถึง 2004 และเป็นโค้ชควบคุมคุณภาพเกมรุกในปี 2005 ^{[ 4 ]}

ในปี 2549 ดาวนิงได้รับการว่าจ้างจากเซนต์หลุยส์แรมส์ให้เป็นผู้ช่วยโค้ชฝ่ายรับและผู้ช่วยโค้ชทีมพิเศษ^{[ 3 ]}เขาจะดำรงตำแหน่งนี้เป็นเวลาสองฤดูกาลก่อนที่จะกลายเป็นโค้ชควบคุมคุณภาพฝ่ายรับ^{[ 1 ]}

ในปี 2009 ดาวนิงได้รับการว่าจ้างจากดีทรอยต์ ไลออนส์ร่วมกับสก็อตต์ ไลน์แฮนในตำแหน่งโค้ชควบคุมคุณภาพเกมรุก^{[ 4 ]}ดาวนิงเป็นผู้ช่วยโค้ชควอเตอร์แบ็กในปี 2010 และได้รับการเลื่อนตำแหน่งเป็นโค้ชควอเตอร์แบ็กในปีถัดมา^{[ 4 ]}ในขณะที่เขาเป็นโค้ชควอเตอร์แบ็กในดีทรอยต์แมทธิว สแตฟฟอร์ดทำผลงานเฉลี่ย 4,885 หลา 30 ทัชดาวน์ และ 17 อินเตอร์เซปต์ ตั้งแต่ปี 2011 ถึง 2013 ^{[ 5 ]}

เมื่อวันที่ 24 มกราคม 2014 ดาวนิงได้รับการว่าจ้างจากบัฟฟาโล บิลส์ให้เป็นโค้ชควอเตอร์แบ็ก^{[ 6 ]}

ในปี 2015 ดาวนิงได้รับการว่าจ้างจากโอ๊คแลนด์ เรเดอร์สให้เป็นโค้ชควอเตอร์แบ็กภายใต้หัวหน้าโค้ชแจ็ค เดล ริโอ [ ^{4 ] ดาว}นิงได้รับการยกย่องว่าช่วยให้เดเร็ก คาร์กลายเป็นควอเตอร์แบ็กคนแรกของเรเดอร์สที่ได้รับเลือกให้เข้าร่วมโปรโบว์ลนับตั้งแต่ปี 2002 ^{[ 4 ]}เมื่อวันที่ 20 มกราคม 2016 ดาวนิงได้รับการเสนอชื่อโดยโปรฟุตบอลโฟกัสให้เป็นโค้ชควอเตอร์แบ็กแห่งปี^{[ 7 ] [ 8 ]}

ในปี 2017 ดาวนิงได้รับการเลื่อนตำแหน่งเป็นผู้ประสานงานฝ่ายรุกหลังจากที่เรดเดอร์สตัดสินใจไม่ต่อสัญญากับบิล มัสเกรฟ^{[ 4 ]}เมื่อดาวนิงฝึกสอนคาร์ตั้งแต่ปี 2015 ถึง 2016 เขาขว้างได้ 7,924 หลา ทำทัชดาวน์ได้ 60 ครั้ง และถูกตัดบอล 19 ครั้ง พร้อมกับติดทีมโปรโบว์ลสองครั้ง^{[ 9 ]}

ดาวนิงถูกไล่ออกเมื่อวันที่ 1 มกราคม 2018 พร้อมกับหัวหน้าโค้ชแจ็ค เดล ริโอและทีมงานที่เหลือของเดล ริโอ หลังจากที่ผลงานตกต่ำจาก 12–4 เหลือ 6–10 เนื่องจากเกมรุกถดถอยอย่างมาก เรดเดอร์สจบฤดูกาลด้วยอันดับที่ 23 ในด้านการทำคะแนน^{[ 10 ]}

เมื่อวันที่ 19 กุมภาพันธ์ 2018 ดาวนิงได้รับการว่าจ้างจากมินนิโซตา ไวกิงส์ในตำแหน่งผู้ช่วยโค้ชฝ่ายรุกอาวุโส^{[ 4 ]} หลังจาก โทนี่ สปาราโนโค้ชแนวรุกของไวกิงส์เสียชีวิตอย่างกะทันหันและไม่คาดคิดก่อนเริ่มแคมป์ฝึกซ้อมในปี 2018 แคลนซี บาโรน โค้ชตำแหน่งไทต์เอนด์ จึงถูกย้ายไปเป็นโค้ชแนวรุก ร่วมกับแอนดรูว์ จาโนโก ผู้ช่วยโค้ชแนวรุกของสปาราโน ในขณะที่ดาวนิงถูกย้ายจากผู้ช่วยโค้ชฝ่ายรุกอาวุโสไปเป็นโค้ชตำแหน่งไทต์เอนด์เพื่อเติมเต็มตำแหน่งที่ว่าง

เมื่อวันที่ 26 มกราคม 2019 ดาวนิงได้รับการว่าจ้างจากเทนเนสซี ไททันส์ให้เป็นโค้ชไทต์เอนด์ภายใต้หัวหน้าโค้ชไมค์ วราเบล^{[ 11 ]}

เมื่อวันที่ 29 มกราคม 2021 ดาวนิงได้รับการเลื่อนตำแหน่งเป็นผู้ประสานงานฝ่ายรุก แทนที่อาร์เธอร์ สมิธซึ่งได้รับการว่าจ้างให้เป็นหัวหน้าโค้ชของแอตแลนตา ฟอลคอนส์สองสัปดาห์ก่อนหน้านั้น^{[ 12 ]}ในฤดูกาลแรกของดาวนิงในฐานะผู้ประสานงานฝ่ายรุก ไททันส์จบอันดับที่ 17 ในด้านเกมรุกโดยรวมและอันดับที่ 15 ในด้านคะแนนที่ทำได้^{[ 13 ]}

เมื่อวันที่ 9 มกราคม 2023 ดาวนิงถูกไล่ออกหลังจากที่ไททันส์จบฤดูกาล 2022 ด้วยอันดับที่ 30 ในด้านเกมรุกโดยรวมและอันดับที่ 28 ในด้านคะแนนที่ทำได้ (17.5 คะแนนต่อเกม) ^{[ 14 ] [ 15 ] [ 16 ] [ 17 ]}

เมื่อวันที่ 13 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2566 ดาวนิงได้รับการว่าจ้างจากนิวยอร์ก เจ็ตส์ให้เป็นผู้ประสานงานเกมการส่งบอลภายใต้หัวหน้าโค้ชโรเบิร์ต ซาเลห์^{[ 18 ]}

เมื่อวันที่ 20 กุมภาพันธ์ 2024 ดาวนิงได้รับการแต่งตั้งให้เป็นโค้ชควอเตอร์แบ็กหลังจากที่ร็อบ คาลาเบรส โค้ชควอเตอร์แบ็ก คน เดิมลาออกไปเป็นผู้ช่วยฝ่ายรุกให้กับลอสแอนเจลิสแรมส์ [ ^{19 ] เมื่อ}วันที่ 10 ตุลาคม ดาวนิงได้รับมอบหมายหน้าที่วางแผนการเล่นเกมรุกจากนาธาเนียล แฮ็กเก็ตต์ การตัดสินใจนี้เกิดขึ้นโดย เจฟฟ์ อุลบริชหัวหน้าโค้ชชั่วคราว หลังจากที่ โรเบิร์ต ซาเลห์ถูกไล่ออก^{[ 20 ]}มีรายงานว่าซาเลห์จะเป็นผู้ตัดสินใจ แต่เขาถูกไล่ออกก่อนที่จะถอนความสามารถในการวางแผนการเล่นของแฮ็กเก็ตต์เพียงไม่กี่นาที

เมื่อวันที่ 3 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2568 ดาวนิงได้รับการว่าจ้างจากนิวอิงแลนด์แพทริออตส์ให้เป็นโค้ชผู้รับลูกกว้าง ทำให้เขากลับมาร่วมงานกับหัวหน้าโค้ชคนใหม่ ไมค์ วราเบล อีกครั้ง^{[ 21 ]}