หลังจากที่ Otters พ่ายแพ้ในรอบชิงชนะเลิศ Western Conference Dermott ได้เข้าร่วมทีมToronto Marliesในการแข่งขัน Calder Cup รอบเพลย์ออฟปี 2016 [ ^{27 ] เขา}ได้ลงเล่นรอบเพลย์ออฟอาชีพครั้งแรกกับ Marlies ในรอบที่สามของรอบเพลย์ออฟในฐานะตัวแทนของStuart Percy ^{[ 28 ]}ก่อนที่พวกเขาจะถูกHershey Bears เขี่ยตกรอบ ใน ที่สุด ^{[ 29 ]}

เมื่อวันที่ 26 สิงหาคม 2559 เดอร์มอตต์ได้รับเลือกให้เข้าร่วมการแข่งขัน Maple Leafs 2016 Rookie Tournament ^{[ 30 ]}และค่ายฝึกซ้อมประจำปี 2016 ของพวกเขา หลังจากเข้าร่วมทั้งสองรายการ เขาได้กลับไปเล่นให้กับ Toronto Marlies ในฤดูกาล 2016–17 [ ^{31 ] เด}อร์มอตต์เปิดตัวใน AHL เมื่อวันที่ 16 ตุลาคม 2559 ซึ่งเขาทำประตูและแอสซิสต์แรกในอาชีพ AHL ของเขาได้ในเกมที่ชนะUtica Comets ^{[ 32 ]}เขาจบฤดูกาลแรกกับ Marlies ด้วยการทำคะแนน 24 แต้มใน 59 เกม ทำให้เขาอยู่ในอันดับที่สองในบรรดากองหลังของ Marlies ในด้านการทำคะแนน^{[ 8 ]}

ปีต่อมา เดอร์มอตต์ได้รับเลือกให้เข้าร่วมการแข่งขัน Leafs Rookie Tournament อีกครั้ง^{[ 33 ]}แต่ถูกส่งตัวกลับไปเล่นให้กับทีม Marlies ในช่วงเริ่มต้นฤดูกาล^{[ 34 ]}เขาเล่นในตำแหน่งกองหลังคู่กับทิโมธี ลิลเยเกรนและได้รับโอกาสลงเล่นในช่วงที่ทีมเสียเปรียบตัวผู้เล่น แม้ว่าเขาจะเป็นผู้เล่นถนัดซ้าย แต่เขาก็ถูกย้ายไปเล่นทางด้านขวา^{[ 35 ]}ความสามารถในการสร้างสรรค์เกมของเดอร์มอตต์ทำให้เขาได้รับการเรียกตัวกลับมาเล่นใน NHL เป็นครั้งแรกในวันที่ 5 มกราคม 2018 ^{[ 35 ]}ซึ่งเขาทำได้ 1 แอสซิสต์ใน 2 เกม ก่อนที่จะถูกส่งตัวกลับไปเล่นให้กับทีม Marlies อีกครั้งในวันที่ 11 มกราคม 2018 ^{[ 36 ]}ขณะที่เล่นให้กับทีม Marlies อีกครั้ง เดอร์มอตต์ได้รับเลือกให้เข้าร่วมการแข่งขัน AHL All-Star Classic ปี 2018 ร่วมกับเพื่อนร่วมทีมอย่าง คาสเปรี คาปาเนน^{[ 37 ]} หลังจากการเรียกตัวกลับมาอีกครั้งในวันที่ 15 มกราคม พร้อมกับเพื่อนร่วมทีม Marlies อย่าง^Frédérik Gauthier [ ^{38 ]}เขาได้รับหมายเลข 23 ให้สวมใส่แทนหมายเลข 3 ที่เขาใส่เป็นประจำ^{[ 39 ]}ในคืนนั้น เขาทำประตูแรกในอาชีพ NHL ของเขาได้ในเกมที่ Leafs ชนะNew York Islanders 5-0 ในวันที่ 31 มกราคม^{[ 40 ]} Dermott อยู่กับ Leafs ต่อไปในขณะที่พวกเขาผ่านเข้ารอบเพลย์ออฟ Stanley Cup ปี 2018กับBoston Bruins ^{[ 41 ]}และทำประตูแรกในรอบเพลย์ออฟได้ในเกมที่ 7 เพื่อตีเสมอ 3-3 แม้ว่า Leafs จะแพ้ในเกมนั้น 7-4 ก็ตาม^{[ 42 ]}แม้จะเล่นในรอบเพลย์ออฟ NHL แล้ว Dermott, Andreas Johnssonและ Kasperi Kapanen ก็ยังคงมีสิทธิ์เข้าร่วมการแข่งขันCalder Cup รอบเพลย์ออฟปี 2018 ^{[ 43 ]}หลังจากที่ลีฟส์ตกรอบเพลย์ออฟ เดอร์มอตต์ถูกส่งตัวไปอยู่กับมาร์ลีส์เพื่อช่วยพวกเขาในการแข่งขันเพลย์ออฟคาลเดอร์คัพปี 2018 ^{[ 44 ]}เขาจบฤดูกาลแรกในฐานะผู้เล่นหน้าใหม่กับลีฟส์ด้วยการทำประตูได้ 1 ประตูและแอสซิสต์ 12 ครั้งใน 37 เกมในฤดูกาลปกติ^{[ 43 ]}เมื่อกลับมาเล่นให้กับโตรอนโต มาร์ลีส์ เขาช่วยให้พวกเขาคว้าแชมป์คาลเดอร์คัพ ครั้งแรก ในประวัติศาสตร์ของแฟรนไชส์ได้สำเร็จหลังจากการแข่งขันเพลย์ออฟ 7 เกมกับเท็กซัส สตาร์ส^{[ 45 ]}

หลังจากประสบความสำเร็จในฤดูกาลแรก เดอร์มอตต์เริ่มต้นฤดูกาล 2018–19กับทีมลีฟส์ใน NHL เป็นครั้งแรกในอาชีพของเขา^{[ 46 ]}ในฐานะกองหลังที่อายุน้อยที่สุดในทีมลีฟส์ เดอร์มอตต์เล่นคู่กับรอน เฮนซีย์โดยมีเป้าหมายที่จะย้ายเขาไปเล่น คู่กับ มอร์แกน ไรลีย์^{[ 47 ]}อดีตหัวหน้าโค้ชไมค์ แบ็บค็อกกล่าวว่า “[ปัญหาของเดอร์มอตต์] คือสิ่งที่ไม่ต่างจากมอร์แกน ไรลีย์เลย...ทุกคนต่างชื่นชมคุณ แต่คุณก็วิ่งเร็วตลอดเวลา ลูกพัคเข้าประตูคุณตลอดเวลา ดังนั้นคุณต้องเรียนรู้เรื่องนี้ไปเรื่อยๆ นั่นคือสิ่งที่ลีกนี้เป็นอยู่” ^{[ 48 ]}เขาลงเล่น 24 เกมจนกระทั่งเพื่อนร่วมทีมวิลเลียม ไนแลนเดอร์กลับมาลงสนามหลังจากข้อพิพาทเรื่องสัญญาเมื่อวันที่ 2 ธันวาคม 2018 ^{[ 49 ]}เดอร์มอตต์ถูกยืมตัวไปเล่นให้มาร์ลีส์ชั่วคราวเพื่อเปิดที่ว่างให้ไนแลนเดอร์ในไลน์อัพของลีฟส์ แต่กลับมาลงเล่นในเกมถัดไปกับบั^ฟฟาโล เซเบอร์ส [ ^{50 ]}หลังจากกลับมา เขายังคงเล่นกับลีฟส์จนถึงวันที่ 27 กุมภาพันธ์ 2019 เมื่อเขาได้รับบาดเจ็บที่ไหล่ ส่งผลให้เขาต้องพักการเล่นไปหนึ่งเดือนก่อนที่จะกลับมาลงเล่นจนจบฤดูกาลปกติและรอบเพลย์ออฟกับลีฟส์^{[ 51 ]}เขาเข้ารับการผ่าตัดไหล่ในช่วงปิดฤดูกาลหลังจากที่ลีฟส์ตกรอบแรกใน รอบเพล ย์ออฟสแตนลีย์คัพปี 2019 ^{[ 52 ]}

แม้ว่าฤดูกาล 2019–20จะถูกเลื่อนออกไปเนื่องจากCOVID-19 [ ^{53 ]}เดอร์มอตต์เริ่มฤดูกาลในช่วงปลายเดือนตุลาคมหลังจากฟื้นตัวจากการผ่าตัดในเดือนพฤษภาคม^{[ 54 ] ใน}ปีสุดท้ายของสัญญา เดอร์มอตต์เริ่มได้รับโอกาสลงเล่นในตำแหน่งกองหลังคู่แรกหลังจากมอร์แกน ไรลีย์และเจค มัซซินได้รับบาดเจ็บ^{[ 55 ]}หลังจากการจ้างเชลดอน คีฟซึ่งเดอร์มอตต์เคยเล่นภายใต้การดูแลของเขาในทีมมาร์ลีส์ เขาได้จับคู่กับจัสติน ฮอลล์เพื่อแทนที่ผู้เล่นในตำแหน่งกองหลังคู่แรก^{[ 56 ]}แม้ว่าเขาจะต้องพักรักษาตัวอีกครั้งในช่วงสั้นๆ เนื่องจากอาการป่วย แต่เขาก็พลาดเพียงเกมเดียวเพื่อพักฟื้น^{[ 57 ]} ภายใต้การดูแลของคีฟ เดอร์มอตต์มีเวลาลงเล่นเฉลี่ยเกือบ 19 นาทีต่อเกม โดยเล่นเคียงข้างฮอลล์และช่วยให้ทีมทำคะแนนเหนือคู่แข่ง 4–1 ^{[ 58 ]}

เมื่อวันที่ 23 ตุลาคม 2020 เดอร์มอตต์เซ็นสัญญาขยายเวลาหนึ่งปีมูลค่า 874,125 ดอลลาร์กับเมเปิลลีฟส์^{[ 59 ] [ 60 ]}เดอร์มอตต์ลงเล่น 51 เกมกับลีฟส์ในปีนั้น ทำได้ 2 ประตูและ 6 แต้ม แต่เวลาลงเล่นของเขาลดลงจากฤดูกาลก่อนๆ^{[ 61 ]}เมื่อวันที่ 8 กรกฎาคม 2021 เดอร์มอตต์เซ็นสัญญาขยายเวลาสองปีมูลค่า 3 ล้านดอลลาร์กับเมเปิลลีฟส์^{[ 61 ]}เมเปิลลีฟส์ปล่อยเดอร์มอตต์ให้ว่างในดราฟต์ขยายทีม NHL ปี 2021 [ ^{62 ] แต่}ซีแอตเทิล คราเคนเลือกที่จะเลือกจาเร็ด แมคแคนน์จากลีฟส์^{[ 63 ]}ในฤดูกาล 2021–22เดอร์มอตต์ลงเล่น 43 เกมกับเมเปิลลีฟส์ ทำได้ 1 ประตูและ 5 แต้ม ในระหว่างฤดูกาลนั้น เขาถูกราสมุส แซนดินและทิโมธี ลิลเยเกรนแซง หน้า ในแผนผังผู้เล่นของเมเปิลลีฟส์^{[ 64 ]}

เมื่อวันที่ 20 มีนาคม 2022 หนึ่งวันก่อนถึงกำหนดเส้นตายการซื้อขาย เดอร์มอตต์ถูกเทรดจากเมเปิลลีฟส์ไปยังแวนคูเวอร์แคนัคส์โดยแลกกับสิทธิ์ดราฟต์รอบที่สามปี 2022 ^{[ 64 ]}เขาลงเล่น 18 เกมกับแคนัคส์จนจบฤดูกาล^{[ 65 ]}ในช่วงฤดูกาล 2022–23เดอร์มอตต์ได้รับบาดเจ็บที่ศีรษะระหว่างการฝึกซ้อมเมื่อวันที่ 27 กันยายน 2022 และไม่ได้ลงเล่นจนถึงวันที่ 29 ธันวาคม^{[ 66 ]}เขาลงเล่น 11 เกมกับแวนคูเวอร์ก่อนที่จะได้รับบาดเจ็บอีกครั้งจนต้องพักรักษาตัว^{[ 65 ]}เขาพลาดการแข่งขันที่เหลือของฤดูกาล เมื่อสิ้นสุดฤดูกาล เดอร์มอตต์เป็นผู้เล่นอิสระที่มีข้อจำกัดอย่างไรก็ตาม แคนัคส์เลือกที่จะไม่ยื่นข้อเสนอต่อสัญญาให้เขา ทำให้เขากลายเป็นผู้เล่นอิสระที่ไม่มีข้อจำกัด^{[ 67 ]}

เมื่อวันที่ 11 กรกฎาคม 2023 เดอร์มอตต์ได้เซ็นสัญญาหนึ่งปีแบบสองทางกับทีมอริโซนา คอยโอเตสสำหรับฤดูกาล 2023–24สัญญาดังกล่าวมีเงินเดือนใน NHL 800,000 ดอลลาร์และเงินเดือนใน AHL 450,000 ดอลลาร์^{[ 68 ]}เดอร์มอตต์ได้รับความสนใจไม่นานหลังจากที่เขาเข้าร่วมทีมคอยโอเตส เมื่อในเกมเปิดฤดูกาลในบ้านของทีมเมื่อวันที่ 21 ตุลาคม เขาได้กลายเป็นผู้เล่น NHL คนแรกที่ฝ่าฝืนข้อห้ามใหม่ของลีกเกี่ยวกับการใช้เทปฮอกกี้ที่มีธีมไพรด์ [ ^{69 ] NHL} , สมาคมผู้เล่น NHL และกลุ่มพันธมิตรการรวมผู้เล่น NHL ได้ตรวจสอบการกระทำของเดอร์มอตต์ และในที่สุด ข้อห้ามเกี่ยวกับเทปไพรด์ก็ถูกยกเลิก^{[ 70 ]}เดอร์มอตต์ใช้เทปไพรด์เป็นประจำตั้งแต่เขาอยู่ใน AHL เขาเพียงแค่รอจนกว่าการจัดส่งใหม่จะมาถึงหลังจากที่เขาทำอุปกรณ์ของเขาหายระหว่างการย้ายจากแวนคูเวอร์^{[ 71 ]}

หลังจากสิ้นสุดสัญญากับ Coyotes แล้ว Dermott ในฐานะผู้เล่นอิสระไม่ได้เซ็นสัญญากับทีมใดในช่วงฤดูร้อน เมื่อวันที่ 14 กันยายน 2024 Dermott ได้รับคำเชิญให้เข้าร่วม แคมป์ฝึกซ้อม ของ Edmonton Oilersสำหรับ ฤดูกาล 2024–25ในฐานะผู้เล่นทดลองงาน (PTO) ^{[ 72 ]} Dermott ประสบความสำเร็จในแคมป์ฝึกซ้อม และ PTO ของเขาถูกเปลี่ยนเป็นสัญญาแบบสองทางหนึ่งปีกับ Oilers สำหรับฤดูกาล2024–25 ^{[ 73 ]}ในฐานะกองหลังสำรอง Dermott ไม่สามารถทำประตูได้เลยในการลงเล่น 10 นัดกับ Oilers ก่อนที่จะถูกปล่อยตัวและถูกMinnesota Wild ดึงตัวไป เมื่อวันที่ 13 ธันวาคม 2024 ^{[ 74 ]}เขาถูก Oilers ดึงตัวกลับมาเมื่อวันที่ 26 กุมภาพันธ์ 2025 และถูกส่งลงไปเล่นให้กับ Bakersfield Condors ^{[ 75 ]}

เมื่อวันที่ 25 พฤศจิกายน 2025 Elliotte FriedmanจากSportsnetรายงานว่า Dermott เข้ารับการผ่าตัดไหล่ซ้ายเมื่อวันที่ 23 กรกฎาคม และกำลังวางแผนที่จะกลับมาเล่นต่อ^{[ 76 ]}ในช่วง ฤดูกาล 2025–26เมื่อวันที่ 7 กุมภาพันธ์ 2026 Dermott ได้เซ็นสัญญาทดลองเล่นระดับมืออาชีพ (PTO) กับHartford Wolf PackในAmerican Hockey League (AHL) ^{[ 77 ]}ในฐานะทีมพันธมิตรของNew York Rangers Dermott ลงเล่นให้กับ Wolf Pack 5 นัด ทำได้ 3 แอสซิสต์ ก่อนจะออกจากสโมสรเมื่อวันที่ 13 เมษายน 2026