หลังจากลาออกจากโรงเรียนมัธยมปลาย โฟลีย์ได้ลองเล่นตลกเดี่ยวประมาณหนึ่งปีที่ ศูนย์ฝึกอบรม Toronto Second City Training Centreที่นั่นเขาเริ่มเรียนการแสดงด้นสดและได้พบกับเควิน แมคโดนัลด์ซึ่งให้งานเขาเป็นพนักงานต้อนรับที่ โรงภาพยนตร์ ศิลปะ แห่งหนึ่งในท้องถิ่น เขาเล่นเป็นลูอิส อัลเลนในมินิซีรีส์Anne of Avonleaโฟลีย์ แมคโดนัลด์ บรูซ แมคคัลล็อกมาร์คแมคคินนีย์และสก็อตต์ ธอมป์สันก่อตั้งกลุ่มThe Kids in the Hall ในปี 1984 ซีรีส์โทรทัศน์ชื่อเดียวกันของกลุ่มนี้ออกอากาศครั้งแรกในปี 1988 และจบลงในปี 1995 โฟลีย์รับบทเป็นตัวละครต่างๆ เช่น เฮคูบัส หนึ่งในพี่น้องซิซซ์เลอร์ หัวหน้า AT & Love บรูโน พุนซ์ โจนส์ มิสเตอร์เฮฟวีฟุต โจเซลีน และเล็กซ์ ในช่วงแรกเขามีส่วนร่วมในKids in the Hall: Brain Candyแต่ได้ออกจากกลุ่มกลางคันระหว่างการเขียนบท เนื่องจากไม่พอใจกับความขัดแย้งภายในและคุณภาพของบท และเข้าร่วมเป็น นักแสดง ใน NewsRadioแทน เนื่องจากเขาไม่ได้เซ็นสัญญากับสตูดิโอ โฟลีย์จึงตกลงเซ็นสัญญาที่จะอนุญาตให้สมาชิกคนอื่นๆ ในคณะได้รับค่าตอบแทนสำหรับบทภาพยนตร์ แม้ว่าเขาจะมั่นใจว่ามันจะไม่มีวันได้ถ่ายทำ เมื่อภาพยนตร์ได้รับการอนุมัติ โฟลีย์จึงปรากฏตัวในภาพยนตร์เพราะเขามีข้อผูกมัดตามสัญญา เขาเป็นสมาชิกเพียงคนเดียวในกลุ่มที่ไม่ได้รับเครดิตในฐานะผู้เขียนบท^{[ 4 ]}โฟลีย์กลับเข้าร่วมคณะอีกครั้งในปี 2000 และเป็นส่วนสำคัญของการรวมตัวใหม่หลายครั้งของพวกเขา เขาปรากฏตัวในโครงการรวมตัว Kids in the Hall ปี 2010 เรื่องDeath Comes to Town [ ^{5 ] พอ}ล ซิมส์ผู้สร้างNewsRadioบังเอิญเป็นแฟนตัวยงของผลงานของโฟลีย์และเขียนบทบาทของเดฟ เนลสันขึ้นมาโดยเฉพาะสำหรับเขา ตัวละครของเขาในรายการส่วนใหญ่มีพื้นฐานมาจากลักษณะนิสัยเฉพาะตัวของเขาเอง รวมถึงการติดกาแฟและความรักในซิตคอมGreen Acres ในปี 1999 เดฟรับบทเป็นทรอย เพื่อนร่วมบ้านของอีฟ ใน ภาพยนตร์เรื่อง Blast from the Past

เมื่อไม่นานมานี้ Foley ได้กลับมาร่วมงานกับJoe Fureyนักเขียนของ NewsRadio อีกครั้ง โดยเขาได้บันทึกรายการพิเศษWorking with Joe Fureyซึ่งเป็นส่วนเสริมของภาพยนตร์ตลกLove and Support ของ Furey Foley ได้ปล่อยรายการสแตนด์อัพคอมเมดี้พิเศษของเขาชื่อRelatively Wellในเดือนมกราคม 2013 ซึ่งจัดจำหน่ายโดยShowtime ในภาพยนตร์ตลกระทึกขวัญเรื่องThe Wrong Guy Foley รับบทเป็น Nelson Hibbert พนักงานออฟฟิศที่พบว่าเจ้านายของเขาถูกฆาตกรรม เขาเข้าใจผิดคิดว่าตัวเองจะถูกกล่าวหาว่าเป็นผู้ก่ออาชญากรรมและหนีไปเป็นผู้ต้องหา^{[ 6 ]}ในปี 2001 เขารับบทเป็นเจ้านายของLance Bassนักร้องวง'N Syncในภาพยนตร์เรื่องOn the Line Foley เป็นพิธีกรรายการพิเศษคริสต์มาสของ CBC เรื่อง The True Meaning of Christmas Specialsซึ่งเขานักเลียนแบบเอลวิส ชาวเม็กซิ กันElvis StojkoและDick Daleเดินทางไปแคนาดาเพื่อค้นหาความหมายที่แท้จริงของรายการพิเศษคริสต์มาส เขารับบทเป็นสจ๊วต ลามารัค แฟนหนุ่มของแจ็ค แมคฟาร์แลนด์ ในซีรีส์ Will & Graceซีซั่นปี 2003-2004 ในปี 2004 โฟลีย์ได้เป็นพิธีกรรายการCelebrity Poker Showdownทางช่องBravoในปี 2007 เขาปรากฏตัวในสภาพเปลือยในภาพยนตร์ดัดแปลง จาก เกมพีซีสุดฉาวโฉ่Postalของอูเว่ โบลล์และเป็นกรรมการตัดสินในรายการThank God You're Hereเวอร์ชันสหรัฐอเมริกาเขารับบทเป็น พนักงาน ระดับกลางที่เป็นแวมไพร์ใน ภาพยนตร์ ตลกเกี่ยวกับชีวิต ใน ออฟฟิศ เรื่อง Netherbeast Incorporated (2007) และให้เสียง พากย์ เป็นเอลฟ์ จอมหงุดหงิดชื่อ เวย์น ในซีรีส์พิเศษช่วงวันหยุดเรื่องPrep & Landingเขายังเป็นนักแสดงรับเชิญในรายการพิเศษปี 2007 เรื่องBob & Doug McKenzie's Two-Four Anniversaryเขารับบทเป็นครูใหญ่ในโรงเรียนมัธยมในซีรีส์It's Always Sunny in Philadelphiaในปี 2011 เขาปรากฏตัวใน ซีรีส์ How I Met Your Motherในบท มิสเตอร์บลูม เจ้านายในอนาคตของมาร์แชลล์

ระหว่างปี 2011 ถึง 2012 โฟลีย์รับบทเป็นเจอร์รี ดันแฮม เจ้านายของแอนดรูว์ คาร์ลสัน ( เดวิด ฮอร์นสบี ) ในซิตคอมเรื่องHow to Be a Gentleman ทางช่อง CBS ซึ่งออกอากาศได้ไม่นานนัก ในปี 2012 และ 2013 โฟลีย์รับบทเป็นดร.ฟุลตันนักจิตวิทยาประจำโรงเรียน ของ บริค ( แอตติคัส แชฟเฟอร์ ) ในซีรีส์ เรื่อง The Middleโดยในตอน "Life Skills" เขากล่าวถึงเพื่อนร่วมชั้นของบริคว่า "เด็กๆ ในห้องโถง" หลังจากที่ทั้งสองตัวละครนิ่งเงียบและมองหน้ากันอย่างอึดอัด แล้วพูดว่าพฤติกรรมของพวกเขานั้นคล้ายกับฉากตลกจาก รายการ The Kids in the Hallในเดือนกุมภาพันธ์ 2013 โฟลีย์รับบทเป็นนักสืบ บ็อบ มัวร์ ในสามซีซั่นสุดท้ายของซิทคอมHot in Cleveland ทาง ช่อง TV Land (โดยมีการปรากฏตัวเป็นแขกรับเชิญในบทบาทแพทย์การกุศลในซีซั่นแรก ซึ่งไม่เกี่ยวข้องกับเนื้อเรื่องหลัก) เขายังแสดงในซีซั่นที่สามของRobson Armsทางช่อง CTVและยังแสดงในซิทคอมSpun Out ทางช่อง CTV ในปี 2014 อีกด้วย ^{[ 7 ]}โฟลีย์ยังแสดงในDr. Kenทางช่อง ABC อีกด้วย ในปี 2023 โฟลีย์รับบทเป็นตัวละครหลัก แดนิช เกรฟ ส์ในซีซั่นที่ห้าของFargo ^{[ 8 ]}

นอกจากนี้ โฟลีย์ยังให้เสียงพากย์ตัวละครต่างๆ ในภาพยนตร์แอนิเมชั่น ซีรีส์โทรทัศน์ และวิดีโอเกม เช่น ฟลิก ในA Bug's Life (รวมถึงการกลับมารับบทเป็นตัวละครนี้ในฉากเบื้องหลังของToy Story 2และฉากส่งท้ายของCarsตลอดจนในตอนหนึ่งของRobot Chickenและวิดีโอเกมอย่างLego The Incredibles ), เยส แมน ในFallout: New Vegas , เทอร์รี่ ในMonsters University , เอเจนต์ ริค ในPound Puppies , คริส ในDan Vs.และ เวย์น ในซีรีส์Prep & Landing

ในปี 2009 Foley ได้รับการว่าจ้างจาก 49 North Inc./Fuel Industries ซึ่งเป็นบริษัทข้ามชาติที่ผลิตคอนเทนต์และความบันเทิงภายใต้แบรนด์ต่างๆ ให้แสดงในเว็บซีรีส์เรื่องThe Sensible Traveler with Bobby Fargoซึ่งมีทั้งหมด 6 ตอน โดยมี Stephen Hibbert เป็นนักเขียนบทโทรทัศน์ และกำกับโดยหลายคน รวมถึงLeslie Iwerksและ Chris Roach ซีรีส์นี้เป็นหนึ่งในเว็บซีรีส์ที่ประสบความสำเร็จมากที่สุดของ 49 North Inc./Fuel Industries โดยมียอดเข้าชมมากกว่า 20,000 ครั้งตั้งแต่ต้นปี 2010 ยังไม่มีข่าวคราวเกี่ยวกับการถ่ายทำซีซั่นที่สอง^{[ 9 ]}

ในปี 1993 เดฟ โฟลีย์ ปรากฏตัวร่วมกับมาร์ค แมคคินนีย์และเควิน แมคโดนัลด์ในมิวสิกวิดีโอเพลง "Heterosexual Man" ของวงOdds จากแวนคูเวอร์ ในวิดีโอ นักแสดงตลกทั้งสามคนรับบทเป็นนักกีฬาชายมาดแมนตามแบบฉบับในกลุ่มผู้ชมของบาร์เล็กๆ ที่วง Odds กำลังเล่นอยู่ จนกระทั่งโฟลีย์กลายร่างเป็นผู้หญิงอย่างไม่ทราบสาเหตุ

เขาปรากฏตัวในบทบาทหนึ่งในตัวละครชื่อเดฟ ในมิวสิกวิดีโอเพลง "The Daves I Know" ของบรูซ แมคคัลล็อก นักแสดงร่วม

เขาแสดงในมิวสิกวิดีโอเพลง "Yellow Datsun" ของNeva Dinovaใน ปี 2005 ^{[ 10 ]} ในปี 2008 เขาปรากฏตัวในมิวสิกวิดีโออีกเวอร์ชันของเพลง "Americanarama" โดยวงHollerado จากออตตาวาซึ่งเขาล้อเลียนDov CharneyซีอีโอของAmerican Apparel ^{[ 11 ]}เขายังปรากฏตัวในมิวสิกวิดีโอเพลง "Desire 126" ของวงอีกด้วย ในปี 2010 Foley ปรากฏตัวในมิวสิกวิดีโอเพลง " Cocaine " ของ วงBlack Robotจากลอสแอนเจลิส ซึ่งเป็น เพลง คัฟเวอร์ของ JJ Cale ^{[ 12 ]}โดยถ่ายทำที่คลับเบอร์เลสค์Jumbo 's Clown Room ^{[ 13 ]}ในปี 2012 Foley แสดงใน มิว สิกวิดีโอเพลงBorrow and Bomb ของวง Off!โดยรับบทเป็น "นักการศึกษามืออาชีพ" ชื่อ Dale Antwerp ซึ่งเป็นพิธีกรรายการทอล์คโชว์ทางโทรทัศน์ชื่อTeen Talk ^{[ 14 ]}เขาปรากฏตัวในวิดีโอของ Off! อีกครั้งในปี 2014 สำหรับเพลง "Red White and Black" โดยรับบทเป็นผู้จัดตั้งลัทธิฟาสซิสต์^{[ 15 ]}