กองทัพฝ่ายใต้เริ่มก่อสร้างเมื่อวันที่ 7 กรกฎาคม ค.ศ. 1861 ภายใต้คำสั่งของร้อยโทคอลลิเออร์ นายทหารฝ่ายวิศวกรรมของฝ่ายใต้ โดยได้รับความช่วยเหลือจากกองกำลังเชลยศึกของฝ่ายเหนือ การควบคุมดูแลการก่อสร้างอาจอยู่ภายใต้การดูแลของพันตรีวิลเลียมเอช.ซี. ไวติงหัวหน้าวิศวกรของพลเอกจอห์นสตัน และป้อมแห่งนี้ถูกยึดครองโดยกองทัพแห่งเชนันโดอาในช่วงฤดูหนาวปี ค.ศ. 1861 ถึง ค.ศ. 1862 ภายใต้การบัญชาการของพลเอกจอห์นสตัน จากนั้นป้อมก็ตกอยู่ภายใต้เขตหุบเขา ซึ่งบัญชาการโดยพลตรีสโตนวอลล์ แจ็กสันหนึ่งในสามเขตภายใต้กรมเวอร์จิเนียเหนือ กองบัญชาการ ของสโตนวอลล์ แจ็กสัน ตั้งอยู่ทางใต้ของป้อม

เมื่อวันที่ 21 สิงหาคม ค.ศ. 1861 ป้อมแห่งนี้ได้รับการบรรยายไว้ในบันทึกประจำวันของแฮเรียต เอช. กริฟฟิธ:

วันนี้ผมได้ไปเยี่ยมชมแนวกำแพงหรือป้อมปราการบนถนนมาร์ตินส์เบิร์กกับคุณพ่อและจอห์นนี่ ผมสนใจเป็นอย่างมาก นี่เป็นงานประเภทนี้ครั้งแรกที่ผมเคยเห็น เป็นครั้งแรกที่ผมได้อยู่ใกล้ปืนใหญ่ขนาดนี้ ผมมองเข้าไปข้างใน มีปืนใหญ่สี่กระบอกตั้งอยู่และมีกระสุนจำนวนมาก มีคนจำนวนมากกำลังทำงานอยู่ [และผม] ได้เห็นคลังกระสุน พวกเขามีช่องสำหรับปืนไรเฟิลหลายช่องซึ่งดูแข็งแรงมาก ผมเคยอ่านเกี่ยวกับมัน แต่ไม่เคยเห็นมาก่อน พวกเขามีป้อมปืนที่ปิดบังไว้หลายแห่ง ดูแข็งแรงและสร้างได้ดีมาก มีคันดินสูงที่ทำจากกระสอบทราย ถัง และพุ่มไม้ปกคลุมด้วยดิน บางส่วนปูด้วยหญ้า พวกเขามีแผนจะปูหญ้าและขุดคูน้ำขนาดใหญ่ที่ด้านล่าง พวกเขาได้ล้อมบ้านของสไตน์ไว้โดยสมบูรณ์ ซึ่งตอนนี้มีทหารอาศัยอยู่ บางคนทำงานอยู่ที่นั่น มาทำอาหาร บางคนซักผ้า บางคนเฝ้ายาม บางคนพักผ่อน และบางคนนอนหลับ... แน่นอนว่ามันเป็นสิ่งที่ควรค่าแก่การจดจำ แต่ผมหวังว่ามันจะไม่ถูกนำมาใช้เลย"

กองกำลังป้องกันเข้ายึดครองป้อมในระหว่างการรุกรานของรอมนีย์ในช่วงต้นปี 1861 แต่แจ็กสันได้อพยพออกจากวินเชสเตอร์ในเดือนมีนาคม 1862 เมื่อพลตรีแบงค์สบุกเข้าเมืองในช่วงเริ่มต้นของการรณรงค์ในหุบเขาในเดือนพฤษภาคม แจ็กสันกลับมายังวินเชสเตอร์และขับไล่กองกำลังฝ่ายสหรัฐที่เหลือทั้งหมดในวันที่ 25 พฤษภาคม ซึ่งเลือกที่จะไม่ป้องกันป้อมในระหว่างยุทธการวินเชสเตอร์ครั้งแรก

ระหว่างการยึดครองของพลตรีมิลรอย ตั้งแต่เดือนมกราคมถึงมิถุนายน ค.ศ. 1863 กองทหารฝ่ายสหรัฐฯ ได้ประจำการอยู่ในป้อม และบันทึกไว้ว่าคือป้อมปืนหมายเลข 10ทำให้เป็นส่วนหนึ่งของป้อมปราการหลายแห่งในแผนการป้องกันของพลตรีมิลรอย เมื่อกองทัพที่สองแห่งเวอร์จิเนียเหนือภายใต้การนำของพลโทอีเวลล์ เคลื่อนทัพไปยังเกตตีสเบิร์กและตีแตกพ่าย พวกเขาได้ระดมยิงใส่กองบัญชาการของมิลรอยขณะที่พวกเขาหลบซ่อนอยู่ในป้อมต่างๆ ของวินเชสเตอร์ ทำให้บ้านของสไตน์ได้รับความเสียหายในคืนวันที่ 15 มิถุนายน เช้าตรู่ของวันถัดมา มิลรอยได้ละทิ้งป้อมและวินเชสเตอร์ หนีไปทางเหนือตามถนนสายหลัก โดยป้อมคอลลิเออร์เป็นป้อมปราการสุดท้ายที่ถูกละทิ้งขณะที่กองทหารของเขาเดินทัพไปทางเหนือสู่มาร์ตินส์เบิร์ก

ในเดือนกันยายน ค.ศ. 1864 ป้อมและเมืองวินเชสเตอร์ได้กลายเป็นฐานปฏิบัติการของฝ่ายสัมพันธมิตรอีกครั้งในช่วงการรณรงค์ในหุบเขาของพลโทจูบัล เออร์ลี ในปี ค.ศ. 1864พลตรีเชอริแดนได้รุกคืบเข้าสู่เมืองวินเชสเตอร์ในวันที่ 17 กันยายน ทำให้เออร์ลีต้องตั้งรับตามแนวชายแดนทางเหนือและตะวันออกของวินเชสเตอร์ในวันที่ 19 กันยายน โดยมีป้อมคอลลิเออร์เป็นศูนย์กลางและจุดยึดของแนวป้องกัน ซึ่งทอดยาวจากป้อมอะลาบามา (หรือที่รู้จักกันในชื่อป้อมสตาร์) ทางตะวันตก ไปจนถึงแนวคูและกำแพงดินยาวทางตะวันออกและใต้ของป้อมคอลลิเออร์ ไปจนถึงถนนเบอร์รีวิลล์ไพค์ ในวันนั้นเอง กองทหารม้าของฝ่ายสหรัฐฯ ได้ทำการโจมตีในระหว่างการรบที่วินเชสเตอร์ครั้งที่สามโดยมีทหารม้า 6,000 นายมาจากคลังเสบียงของสเตเฟนสัน การโจมตีครั้งนี้ ซึ่งประกอบด้วยกองพลน้อยห้ากองที่เรียงรายอยู่ตามทุ่งโล่งทางเหนือของเมือง เป็นการโจมตีด้วยทหารม้าครั้งใหญ่ที่สุดในสงครามที่กระทำโดยทหารม้าต่อทหารราบ

สามกองทหารที่บัญชาการโดยพันเอกจอร์จ เอส. แพตตัน ปู่ของนายพลในสงครามโลกครั้งที่สอง กำลังป้องกันป้อมและสถานที่ต่างๆ และพันเอกแพตตันเสียชีวิตในระหว่างการรบ กองกำลังฝ่ายสัมพันธมิตรในป้อมคอลลิเออร์และตามแนวป้องกันถูกโจมตีจนพ่ายแพ้ และป้อมถูกยึดโดยไม่มีผู้รอดชีวิต ในขณะที่กองกำลังของเออร์ลีล่าถอยขึ้นไปตามหุบเขาผ่านวินเชสเตอร์ รวมตัวกันอีกครั้งในช่วงสั้นๆ ที่สุสานเมาท์เฮบรอน และรวมตัวกันใหม่ทางใต้ที่ฟิชเชอร์ฮิลล์ใกล้สตรัส เบิร์ก รัฐเวอร์จิเนีย^{[ 3 ]}