ฮาวกินส์เริ่มต้นอาชีพค้าแข้งกับเวสต์บรอมวิช อัลเบียนเขาเข้าร่วมสโมสรเมื่ออายุ 11 ปี ก่อนที่จะก้าวหน้าผ่านอะคาเดมี่ [ ^{4 ] เขา}เซ็นสัญญารับทุนการศึกษา ซึ่งในที่สุดก็ก้าวหน้าไปถึงปีที่สาม^{[ 5 ] [ 6 ] [ 7 ]} ในเดือนมกราคม 2017 ฮาวกินส์เซ็น สัญญาเป็นนักฟุตบอลอาชีพเพื่ออยู่กับทีมที่เดอะฮอว์ธอร์นส์จนถึงปี 2019 ^{[ 8 ]}

เมื่อวันที่ 23 ตุลาคม 2015 ฮาวกินส์เข้าร่วมทีม คิเดอร์มิน สเตอร์ แฮร์ริเออร์สในเนชั่นแนลลีก ด้วย สัญญายืมตัวเยาวชน 28 วัน^{[ 9 ]}เขาประเดิมสนามในลีกให้กับ "คาร์เพ็ตเมน" หกวันต่อมา ในเกมที่ชนะโวคกิ้ง 1-0 ที่แอกก์โบโรห์ [ ^{10 ] เขา}สามารถสร้างชื่อเสียงในทีมชุดใหญ่เคียงข้างเคลวิน แลงมีด เนื่องจากจอร์แดน ทันนิคลิฟฟ์ได้รับบาดเจ็บ และเดฟ ฮอคคาเดย์ผู้จัดการทีม ได้บรรยายถึง เขาว่า "เป็นสัตว์ประหลาดตัวใหญ่ ไม่ใช่แค่สัตว์ประหลาดตัวเล็กๆ ... เขาเป็นคนบ้าบิ่นและบ้าระห่ำ! เขามีส่วนสูงที่ยอดเยี่ยม เขาเป็นนักกีฬาที่ยอดเยี่ยม เขาตัวใหญ่ เขาแข็งแรง เขาพร้อมที่จะต่อสู้" ^{[ 11 ]}โค้ชดาร์เรน มัวร์กล่าวว่า "เขากำลังเรียนรู้บทเรียนอันล้ำค่าของเกม" จากการเล่นในเกมที่คิเดอร์ มินสเตอร์กำลังดิ้นรนหนีการ ตกชั้น^{[ 12 ]}สัญญายืมตัวของเขาถูกขยายออกไปจนถึงเดือนมกราคม และเขาทำประตูแรกในฟุตบอลอาชีพได้ในเกมที่แพ้เชลต์แนมทาวน์ 2-1 ในวันบ็อกซิ่งเดย์^{[ 13 ] [ 14 ]}เขาลงเล่นทั้งหมด 10 นัดก่อนที่จะถูกเรียกตัวกลับสโมสรต้นสังกัดในวันที่ 4 มกราคม^{[ 15 ]}

ฮาวกินส์ย้ายไปร่วมทีมแมนส์ฟิลด์ ทาวน์ ใน ลีกทูด้วยสัญญายืมตัวในเดือนกรกฎาคม 2016 ^{[ 16 ]}เขาประเดิมสนามในลีกฟุตบอลอังกฤษในเกมเปิดฤดูกาล ที่ชนะ นิวพอร์ต เคาน์ตี้ 3-2 เมื่อวันที่ 6 สิงหาคม ^{[ 17 ]}อย่างไรก็ตาม เขาได้รับ บาดเจ็บ ที่เอ็นร้อยหวายใน เกมรอบแบ่งกลุ่ม EFL Trophyที่แพ้ดอนคาสเตอร์ โรเวอร์ ส เมื่อวันที่ 30 สิงหาคม และต้องพักรักษาตัวเป็นเวลาหนึ่งเดือน^{[ 18 ] [ 19 ]} ทำให้ อดั ม เมอร์เรย์ผู้จัดการทีม "สแต็กส์" ต้องเซ็นสัญญา ยืมตัว อเล็กซ์ อิอาโควิตติ จาก น็อต ติงแฮม ฟอเรสต์เพื่อมาเป็นตัวสำรองในตำแหน่งเซ็นเตอร์แบ็ก หลังจากหายจากอาการบาดเจ็บ เขาก็ถูกไล่ออก จากการได้รับใบเหลืองสองใบในเกมที่แพ้ พอร์ทสมัธ 4-0 [ ^{20 ] หลังจาก}ขยายสัญญายืมตัวที่ฟิลด์ มิลล์จนถึงสิ้นสุด ฤดูกาล 2016-17ฮาวกินส์ก็ได้รับบาดเจ็บอีกครั้ง ทำให้ต้องพักรักษาตัวเป็นเวลาสองเดือน^{[ 21 ]}เขาจบฤดูกาลด้วยการลงเล่นทั้งหมด 20 นัด^{[ 22 ]}ในเดือนกุมภาพันธ์ ผู้จัดการทีมสตีฟ อีแวนส์กล่าวว่า ฮาวกินส์ "ทำผลงานได้ยอดเยี่ยมจริงๆ... เขายังต้องพัฒนาอีกมากเพื่อที่จะเป็น ผู้เล่น พรีเมียร์ลีกแต่เขากำลังอยู่ในเส้นทางที่ถูกต้อง" ^{[ 23 ]}

เมื่อวันที่ 12 สิงหาคม 2017 ฮาวกินส์เซ็นสัญญายืมตัว 6 เดือนกับทีมเคมบริดจ์ ยูไนเต็ด ใน ลีก ทู^{[ 4 ]} อาการบาดเจ็บเอ็นร้อยหวายทำให้เขาต้องพักไปหนึ่งเดือน ก่อนที่จะได้ลงเล่นนัดแรกใน ฐานะตัวสำรองในช่วงท้ายครึ่งหลังในเกมที่แพ้ให้กับสโมสรเก่าอย่างแมนส์ฟิลด์ ทาวน์ 2-1 เมื่อวันที่ 23 กันยายน^{[ 24 ]}เขาได้ลงเล่นเป็นตัวจริงเพียงครั้งเดียวให้กับ ทีม "U's" ของ ฌอน เดอร์รี ในเกมที่แพ้ เซาแธมป์ตัน U23 1-0 ที่สนามแอบบีย์ สเตเดียม เมื่อวันที่ 3 ตุลาคม^{[ 25 ]}

เมื่อวันที่ 31 มกราคม 2018 เขากลับไปเล่นในลีกทูด้วยสัญญายืมตัวที่พอร์ตเวลจนถึงสิ้นสุดฤดูกาล2017–18 ^{[ 26 ]}เขาเป็นหนึ่งในสามกองหลังตัวกลางที่ผู้จัดการทีมนีล แอสปิน เซ็น สัญญา ภายในเวลา 48 ชั่วโมง^{[ 27 ]}เขาสร้างความประทับใจให้กับ "วาเลียนท์ส" และแอสปินได้แสดงเจตจำนงที่จะพยายามนำฮาวกินส์กลับมาที่เวลพาร์คในฤดูกาลถัดไป^{[ 28 ]}อย่างไรก็ตาม เขาพลาดครึ่งแรกของ ฤดูกาล 2018–19เนื่องจากอาการบาดเจ็บที่หัวเข่า แต่กล่าวว่าเมื่อกลับมาฟิตสมบูรณ์ "การฝึกซ้อมกับนักเตะอย่างเกย์ลและโรดริเกซเป็นประโยชน์กับผมมาก" ^{[ 29 ]}เขากลับไปเล่นให้พอร์ตเวลด้วยสัญญายืมตัวในวันที่ 31 มกราคม 2019 ซึ่งเป็นวันที่แอสปินลาออกจากตำแหน่งผู้จัดการทีมอย่างน่าขัน^{[ 30 ]}อย่างไรก็ตาม ปัญหาอาการบาดเจ็บทำให้เขาลงเล่นเพียงสามครั้งภายใต้ผู้จัดการทีมคนใหม่จอห์น แอสกีย์และกลับไปเวสต์บรอมในวันที่ 30 เมษายน^{[ 31 ] [ 32 ]}

เมื่อวันที่ 11 มิถุนายน 2019 ฮาวกินส์ได้เข้าร่วมทีมนิวพอร์ตเคาน์ตี้ สโมสรในลีกทูด้วยสัญญา 2 ปีไมเคิล ฟลินน์ ผู้จัดการทีม "เอ็กไซลส์" กล่าวว่า "ไคล์เป็นคนที่ผมจับตามองมาเกือบ 2 ปีแล้ว และเคยพยายามเซ็นสัญญายืมตัวเขามาก่อน นี่เป็นข้อตกลงที่ยอดเยี่ยมสำหรับเรา เพราะเขามีอนาคตที่สดใสรออยู่ข้างหน้า" ^{[ 33 ] [ 34 ]}เมื่อวันที่ 3 สิงหาคม เขาได้ลงเล่นนัดแรกให้กับนิวพอร์ตในเกมเปิดฤดูกาล ซึ่งจบลงด้วยผลเสมอ 2-2 กับแมนส์ฟิลด์ทาวน์ที่สนามร็อดนีย์พาเหรด [ ^{35 ] เขา}ทำประตูแรกให้กับ "ไอออนไซด์ส" ได้ในวันที่ 17 สิงหาคม ในเกมที่ชนะพลีมัธอาร์ไกล์ 1-0 ในบ้าน ^{[ 36 ]}เมื่อวันที่ 29 พฤศจิกายน เขาเกิดการปะทะศีรษะอย่างรุนแรงกับ ชาร์ลี ฮิวจ์ส กองหน้าของ มัลดอนแอนด์ทิปทรีและเกิดอาการชักหลังจากล้มลงกับพื้น เขาได้รับบาดเจ็บกระโหลกศีรษะแตกและต้องพักรักษาตัวเป็นเวลา 6 สัปดาห์^{[ 37 ] [ 38 ]}ฤดูกาล2019–20สิ้นสุดลงก่อนกำหนดในเดือนมีนาคมเนื่องจากการระบาดของโรคโควิด-19 ในอังกฤษ^{[ 39 ]}

ฮาวกินส์ลงเล่นในสี่เกมแรกของ ฤดูกาล 2020–21ก่อนที่จะต้องพักรักษาตัวจากอาการบาดเจ็บเอ็นร้อยหวายและหลุดจากแผนการของทีมชุดแรกของไมเคิล ฟลินน์ โดยตกไปอยู่หลังเดวิด ลองจ์-คิง , แมทธิว โดลัน , มิกกี้ เดเมทริโอ , แอชลีย์ เบเกอร์ , สก็อต เบนเน็ตต์และโจวูดิวิส^{[ 39 ]} เมื่อวันที่ 21 มกราคม 2021 ฮาวกินส์ย้ายไปร่วมทีม โซลิฮัลล์ มัวร์สในเนชั่นแนลลีก ซึ่งมี เจมส์ ชานอดีตโค้ชของเวสต์บรอมเป็นผู้จัดการ ทีม โดยยืมตัวจนจบฤดูกาล2020–21 ^{[ 40 ]}เมื่อวันที่ 4 มิถุนายน 2021 มีการประกาศว่าเขาจะออกจากนิวพอร์ต เคาน์ตี้เมื่อสิ้นสุดฤดูกาล หลังจากสัญญาของเขาหมดอายุ^{[ 41 ] [ 42 ]}

หลังจากพักฟื้นจาก อาการบาดเจ็บ เอ็นไขว้หน้า (ACL) นานกว่าสองปี ในวันที่ 7 กรกฎาคม 2023 ฮาวกินส์กลับมาเล่นฟุตบอลในระดับกึ่งอาชีพโดยเซ็นสัญญากับสโมสรเฮเรฟอร์ดในเนชั่นแนลลีก นอร์ท เขาฝึกซ้อมกับสโมสรเป็นเวลาสามสัปดาห์ก่อนเซ็นสัญญาและลงเล่นในเกมกระชับมิตร นัดแรก ของ ฤดูกาล ^{[ 43 ]}เขาประเดิมสนามที่เอ็ดการ์สตรีทในเกมลีกนัดเปิด ฤดูกาล 2023–24และลงเล่นทั้งหมด 37 เกมในทุกรายการแข่งขัน^{[ 44 ]}เขาเซ็นสัญญาขยายเวลาในเดือนพฤษภาคม 2024 เพื่ออยู่กับเฮเรฟอร์ดจนถึงสิ้นสุดฤดูกาล2024–25 ^{[ 45 ]}

ฮาวกินส์ได้รับการเสนอชื่อให้ติดทีมยอดเยี่ยมประจำสัปดาห์ของเนชั่นแนลลีกนอร์ทจากผลงานในเกมที่ชนะชอร์ลีย์ 1-0 เมื่อวันที่ 14 ธันวาคม^{[ 46 ]}เขาลงเล่นในลีกทั้งหมด 39 เกมตลอดฤดูกาล2024–25 ^{[ 44 ]}เมื่อวันที่ 19 พฤษภาคม 2025 มีการประกาศว่าเขาได้เซ็นสัญญาฉบับใหม่สำหรับฤดูกาล 2025–26ทำให้เขากลายเป็นผู้เล่นเฮเรฟอร์ดคนแรกที่ตกลงเล่นในฤดูกาลถัดไป^{[ 47 ]}