เมื่อวันที่ 5 มกราคม พ.ศ. 2490 เขาได้รับแต่งตั้งเป็นนายทหารสัญญาบัตรฉุกเฉินในกรมทหารปืนใหญ่หลวงแห่งกองทัพบกอังกฤษในตำแหน่งร้อยโท [ ^{3 ] เขา}ได้รับการเลื่อนยศเป็นร้อยโทเมื่อวันที่ 11 พฤษภาคม พ.ศ. 2491 ^{[ 4 ]}เขาได้ปฏิบัติหน้าที่ในตะวันออกกลางภายหลังสงครามโลกครั้งที่สอง^{[ 1 ]}

เขายังคงรับราชการในกองทัพสำรอง ต่อ ไปจนถึงปี 1967 โดยได้เลื่อนยศเป็นพันตรีผู้บังคับกองร้อย P (ลอนดอนที่ 7) กองร้อยที่ 254 กรมทหารนครลอนดอน กองทหารปืนใหญ่หลวง (กองทัพสำรอง)

เขาเข้าร่วมงานด้านกฎหมายของรัฐบาลในแผนกกฎหมายของกระทรวงบำนาญและประกันสังคมเขาได้เป็นส่วนหนึ่งของทีมกฎหมายที่สนับสนุนอัยการสูงสุดและอัยการรองในปี 1962 เขาเป็นหัวหน้าเจ้าหน้าที่ฝ่ายกฎหมายประจำของสำนักงานอัยการตั้งแต่ปี 1966 ถึง 1976 เขาได้รับแต่งตั้งเป็นCBEในปี 1970 และดำรงตำแหน่งรองอัยการกระทรวงการคลังในปี 1975

รัฐมนตรีว่าการกระทรวงมหาดไทยเมอร์ลิน รีส์ได้แต่งตั้งเขาเป็นผู้อำนวยการฝ่ายอัยการสูงสุดเมื่อเซอร์ นอร์แมน สเกลฮอร์น เกษียณอายุ ในปี 1977 โดยมีภารกิจในการลดความล่าช้าในระบบยุติธรรมทางอาญา ไม่นานหลังจากเข้ารับตำแหน่ง เขาได้ตัดสินใจดำเนินคดีกับเจเรมี ธอร์ปซึ่งถูกตัดสินว่าไม่มีความผิดในข้อหาวางแผนฆาตกรรมอดีตคนรักร่วมเพศของเขา เฮเธอร์ริงตันได้รับแต่งตั้งเป็นทนายความอาวุโส(QC)และสมาชิกสภาทนายความแห่งอินเนอร์เทมเพิลในปี 1978 และได้รับแต่งตั้งเป็น KCB ในปี 1979 ในปี 2017 การสอบสวนเกี่ยวกับการล่วงละเมิดเด็กได้รับแจ้งว่าเฮเธอร์ริงตันได้ให้ข้อมูลเท็จแก่หนังสือพิมพ์สองฉบับว่าสำนักงานของเขาไม่เคยได้รับรายงานจากตำรวจเกี่ยวกับการล่วงละเมิดโดย ส.ส. พรรคเสรีนิยมเซอร์ ไซริล สมิธ^{[ 5 ]}

ช่วงปีหลังๆ ของการรับราชการของเขาเต็มไปด้วยการเปลี่ยนแปลงครั้งใหญ่ในระบบกฎหมายอาญาของสหราชอาณาจักร เหตุการณ์ความอยุติธรรมที่เกิดขึ้นหลังคดีฆาตกรรมนายแม็กซ์เวลล์ คอนเฟต์ โสเภณี ชาย และรายงานวิพากษ์วิจารณ์จาก เซอร์เฮนรี ฟิชเชอร์ ผู้พิพากษาศาลสูง ที่เกษียณอายุแล้ว ในปี 1977 นำไปสู่การ ตั้ง คณะกรรมการราชวงศ์ ว่าด้วยกระบวนการทางอาญา ซึ่งมี เซอร์ไซริล ฟิลิปส์เป็นประธานและได้รายงานผลในปี 1981 คณะกรรมการราชวงศ์แนะนำให้เปลี่ยนแปลงการสืบสวนและการดำเนินคดีอาญา และเสนอให้หน่วยงานอิสระที่รับผิดชอบการดำเนินคดีของรัฐเป็นผู้ตัดสินใจแทนตำรวจรัฐบาลยอมรับรายงานดังกล่าว หลังจากการปรึกษาหารือพระราชบัญญัติตำรวจและหลักฐานทางอาญาปี 1984 (PACE) ได้ถูกตราขึ้นเพื่อทำให้กฎของผู้พิพากษา ที่มีอยู่เป็นทางการ และสำนักงานอัยการสูงสุดได้ถูกจัดตั้งขึ้นในปี 1986 ภายใต้เงื่อนไขของพระราชบัญญัติการดำเนินคดีอาญาปี 1985โดยมีเฮเธอร์ริงตันเป็นหัวหน้าคนแรกจนกระทั่งเกษียณอายุในปี 1987