อารามแห่งนี้ก่อตั้งขึ้นในปี ค.ศ. 1337 โดยนักบุญชาวรัสเซียผู้เป็นที่เคารพนับถือมากที่สุดคนหนึ่ง คือเซอร์จิอุสแห่งราโดเนซซึ่งได้สร้างโบสถ์ไม้เพื่อเป็นเกียรติแก่พระตรีเอกภาพบนเนินเขามาโคเวตส์ การพัฒนาในช่วงแรกของชุมชนนักบวชได้รับการบันทึกไว้อย่างดีในชีวประวัติร่วมสมัยของเซอร์จิอุสและศิษย์ของเขา

ในปี ค.ศ. 1355 เซอร์จิอุสได้ออกกฎบัตรฉบับหนึ่งซึ่งกำหนดให้มีการก่อสร้างอาคารเสริมต่างๆ เช่นโรงอาหารห้องครัวและโรงอบขนมกฎบัตรนี้เป็นแบบอย่างให้กับเหล่าผู้ติดตามจำนวนมากของเซอร์จิอุส ซึ่งได้ก่อตั้งอารามมากกว่า 400 แห่งทั่วรัสเซีย รวมถึงอารามโซโลเวตสกีคิริลลอฟและซิโมโนฟ ที่มีชื่อเสียง

นักบุญเซอร์จิอุสให้การสนับสนุนดมิทรี ดอนสคอยในการต่อสู้กับชาวตาตาร์และส่งพระภิกษุสองรูปคือเปเรสเวตและออสลยาบียาเข้าร่วมในยุทธการคูลิโคโว (1380) เมื่อการรบปะทุขึ้นเปเรสเวตเสียชีวิตในการต่อสู้ตัวต่อตัวกับนักรบ ตาตาร์คนหนึ่ง อารามถูกทำลายด้วยไฟไหม้เมื่อหน่วยทหารตาตาร์บุกโจมตีพื้นที่ในปี 1408

นักบุญเซอร์จิอุสได้รับการประกาศให้เป็นนักบุญอุปถัมภ์ของรัฐรัสเซียในปี ค.ศ. 1422 ในปีเดียวกันนั้นเองมหาวิหารหินแห่งแรกถูกสร้างขึ้นโดยคณะ นักบวช ชาวเซอร์เบียที่ลี้ภัยมายังอารามแห่งนี้หลังจากยุทธการโคโซโวพระธาตุของนักบุญเซอร์จิอุสยังคงสามารถพบเห็นได้ในมหาวิหารแห่งนี้ ซึ่งอุทิศให้กับพระตรีเอกภาพจิตรกรไอคอนผู้ยิ่งใหญ่ที่สุดของรัสเซียในยุคกลางอย่างอันเดรย์ รูเบลฟและดานีล ชอร์นีได้รับการเชิญให้มาตกแต่งมหาวิหารด้วยภาพเฟรสโกตามธรรมเนียมแล้ว เชื้อพระวงศ์ แห่งมอสโกจะได้รับการทำพิธีล้างบาปและจัดพิธีขอบคุณพระเจ้าในมหาวิหารแห่งนี้

ในปี ค.ศ. 1476 อีวานที่ 3ได้เชิญ ช่างฝีมือ ชาวปัสโกเวีย หลายคน มาสร้างโบสถ์พระวิญญาณบริสุทธิ์^{[ 1 ]}โครงสร้างนี้เป็นหนึ่งในตัวอย่างที่เหลืออยู่ไม่กี่แห่งของโบสถ์รัสเซียที่มีหอระฆังอยู่ด้านบน ภายในมีตัวอย่างที่เก่าแก่ที่สุดของการใช้กระเบื้องเคลือบเพื่อการตกแต่ง ในช่วงต้นศตวรรษที่ 16 วาซีลีที่ 3ได้เพิ่มส่วนต่อเติมนิคอนและเต็นท์เซราปิออน ซึ่งเป็นที่ฝังศพของศิษย์หลายคนของเซอร์จิอุส

การก่อสร้างมหาวิหารอัสสัมชัญที่มีเสาหกต้น^{[ 2 ]}ซึ่งได้รับมอบหมายจากอีวานผู้โหดร้ายในปี 1559 ใช้เวลา 26 ปี มหาวิหารแห่งนี้มีขนาดใหญ่กว่าแบบจำลองและชื่อเดียวกันในเครมลินแห่งมอสโกมาก แท่นบูชาอันงดงามในศตวรรษที่ 16-18 มีผลงานชิ้นเอกของไซมอน อูชาคอฟ คือ ไอคอนอาหารมื้อสุดท้ายผนังภายในถูกวาดด้วยเฟรสโกสีม่วงและสีน้ำเงินโดยทีมช่างฝีมือจากยาโรสลาฟล์ในปี 1684 ห้องใต้ดินบรรจุหลุมฝังศพของบอริส โกดูนอฟครอบครัวของเขา และบรรดาผู้นำศาสนาในศตวรรษที่ 20 หลายคน

เมื่ออารามแห่งนี้เติบโตขึ้นจนกลายเป็นหนึ่งในเจ้าของที่ดินที่ร่ำรวยที่สุดในรัสเซีย ป่าไม้ที่เคยเป็นที่ตั้งของอารามจึงถูกถาง และหมู่บ้าน (หรือposad ) ก็ผุดขึ้นมาใกล้กำแพงอาราม ต่อมาได้พัฒนาเป็นเมืองเซอร์กิเยฟ โปซาด ในปัจจุบัน ตัวอารามเองเป็นศูนย์กลางที่สำคัญของการเขียนพงศาวดารและการวาดภาพไอคอน ตรงข้ามกำแพงอารามเป็นที่ตั้งของอารามเซนต์ปาราสเกวา ซึ่งอาคารต่างๆ ในอารามนั้นยังคงมองเห็นได้ในปัจจุบัน ได้แก่ โบสถ์เซนต์ปาราสเกวา (ค.ศ. 1547) โบสถ์แนะนำ (ค.ศ. 1547) และโบสถ์เล็กๆ ในศตวรรษที่ 17 เหนือบ่อน้ำเซนต์ปาราสเกวา

ในช่วงทศวรรษ 1550 รั้วไม้ที่ล้อมรอบอารามถูกแทนที่ด้วย กำแพงหินยาว 1.5 กิโลเมตร (0.93 ไมล์)ซึ่งมีหอคอยสิบสองแห่ง ช่วยให้อารามสามารถต้านทานการปิดล้อมอันเลื่องชื่อของชาวโปแลนด์และลิทัวเนียที่กินเวลานาน 16 เดือนในช่วงปี 1608–1610 หลุมที่เกิดจากกระสุนปืนใหญ่ที่ประตูวิหารยังคงได้รับการอนุรักษ์ไว้เพื่อเป็นเครื่องเตือนใจถึงการปิดล้อมที่ไม่สำเร็จของพระเจ้าวลาดิสลาฟที่ 4ในปี 1618  

เมื่อถึงปลายศตวรรษที่ 17 เมื่อปีเตอร์ที่ 1 หนุ่ม ได้ลี้ภัยจากศัตรูภายในอารามถึงสองครั้ง อาคารจำนวนมากได้ถูกสร้างเพิ่มเติม ซึ่งรวมถึง พระราชวัง บาโรก ขนาดเล็ก ของพระสังฆราช ซึ่งมีชื่อเสียงในด้านการตกแต่งภายในที่หรูหรา และพระราชวังหลวง^{[ 3 ]}ที่มีด้านหน้าอาคารทาสีเป็นลายตารางหมากรุก ห้องอาหารของนักบุญเซอร์จิอุส^{[ 4 ]}ซึ่งมีพื้นที่510 ตารางเมตร (5,500 ตารางฟุต)และทาสีเป็นลายตารางหมากรุกที่สวยงาม เคยเป็นห้องโถงที่ใหญ่ที่สุดในรัสเซีย โบสถ์แห่งการประสูติของยอห์นผู้ให้บัพติ ศมา ^{[ 5 ]} (ค.ศ. 1693–1699) ที่มีโดมห้าหลัง ได้รับการว่าจ้างจากตระกูลสโตรกานอฟและสร้างอยู่เหนือประตูบานหนึ่ง โครงสร้างอื่นๆ ในศตวรรษที่ 17 ได้แก่ ห้องพักของพระภิกษุ โรงพยาบาลที่มีโบสถ์แบบเต็นท์อยู่ด้านบน และโบสถ์น้อยที่สร้างอยู่เหนือบ่อน้ำศักดิ์สิทธิ์ที่ค้นพบในปี ค.ศ. 1644  

ในปี ค.ศ. 1744 จักรพรรดินีเอลิซาเบธทรงพระราชทานฐานะลาฟรา ให้แก่อาราม แห่งนี้ ต่อมามหานครแห่งมอสโกก็ดำรงตำแหน่งอาร์คิมันดริตแห่งลาฟรา ด้วย เอลิซาเบธทรงโปรดปรานพระตรีเอกภาพเป็นพิเศษ และเสด็จพระบาทจากมอสโกไปยังอารามเป็นประจำทุกปี พระสวามีลับของพระองค์ อเล็กเซย์ ราซูมอฟสกี ทรงร่วมเสด็จไปด้วย และทรงสั่งให้สร้างโบสถ์สไตล์บาโรกเพื่ออุทิศแด่พระแม่มารีแห่งสโมเลนสค์ ซึ่งเป็นศาลเจ้าสำคัญแห่งสุดท้ายที่สร้างขึ้นในลาฟรา อีกหนึ่งสัญลักษณ์แสดงถึงความรักของเอลิซาเบธที่มีต่ออารามคือหอระฆังสไตล์บาโรกสีขาวและน้ำเงิน^{[ 6 ]}ซึ่งมีความสูง 88 เมตร นับเป็นหนึ่งในสิ่งก่อสร้างที่สูงที่สุดในรัสเซียจนถึงขณะนั้น สถาปนิกคือ อีวาน มิชูรินและดมิทรี อูคทอมสกี

ตลอดศตวรรษที่ 19 อารามลาฟรายังคงสถานะเป็นอารามที่ร่ำรวยที่สุดของรัสเซีย โรงเรียนสอนศาสนาที่ก่อตั้งขึ้นในปี 1742 ถูกแทนที่ด้วยสถาบันการศึกษาทางศาสนาในปี 1814 อารามแห่งนี้มีคอลเลกชันต้นฉบับและหนังสือที่ยอดเยี่ยม คอลเลกชันยุคกลางในห้องเก็บของศักดิ์สิทธิ์ ของอารามลาฟรา ดึงดูดผู้เยี่ยมชมหลายพันคน ในเมืองเซอร์กิเยฟ โปซาด อารามยังคงมีสำนักสงฆ์ หลายแห่ง หนึ่งในนั้นเป็นสถานที่ฝังศพของนักปรัชญาอนุรักษ์นิยมคอนสตันติน เลออนติเยฟและวาซีลี โรซานอฟ

ผลสืบเนื่องมาจากการปฏิวัติรัสเซียในปี 1917รัฐบาลโซเวียตได้ปิดลาฟราในปี 1920 อาคารต่างๆ ถูกจัดสรรให้กับสถาบันพลเรือนต่างๆ หรือประกาศให้เป็นพิพิธภัณฑ์ บางส่วนถูกใช้สำหรับการฝึกอบรมวิศวกรไฟฟ้าที่เชี่ยวชาญด้านวิทยุ ในเดือนพฤษภาคม 1923 ชาร์ลส์ แอชลีย์รายงานว่าห้องโถงถูกใช้เพื่อสาธิตเทคโนโลยีวิทยุใหม่ต่อหน้าผู้ชมที่หลากหลาย ซึ่งส่วนใหญ่ประกอบด้วยชาวนาและทหาร แต่ก็มีชาวเมืองบางส่วนด้วย การออกอากาศเริ่มต้นด้วยการประกาศ ตามด้วยดนตรีจากวงดนตรีของกองทหารม้าแห่งมอสโกที่เล่นเพลงStenka Razinจากนั้นผู้ชมก็ได้รับฟังการบรรยายสั้นๆ เกี่ยวกับประโยชน์ของปุ๋ยเคมีและเครื่องไถนา หลังจากเพลงยิปซี การแสดงก็จบลงด้วยการพูดคุยเกี่ยวกับสิ่งมหัศจรรย์ของวิทยุ^{[ 7 ]}ในปี 1930 ระฆังของอาราม รวมถึงระฆังซาร์ที่มีน้ำหนัก 65 ตัน ถูกทำลายพาเวล ฟลอเรนสกีและผู้ติดตามของเขาได้ป้องกันไม่ให้เจ้าหน้าที่ขโมยและขายของสะสมในห้องเก็บของศักดิ์สิทธิ์ แต่โดยรวมแล้วของมีค่าจำนวนมากสูญหายหรือถูกโอนไปยังคอลเลกชันอื่นๆ

ในปี ค.ศ. 1945 ภายหลัง การผ่อนปรนชั่วคราวของ โจเซฟ สตาลินต่อศาสนจักรในช่วงสงครามโลกครั้งที่สองอารามลาฟราก็ถูกส่งคืนให้กับศาสนจักรนิกายออร์โธดอกซ์รัสเซีย ในวันที่ 16 เมษายน ค.ศ. 1946 การประกอบพิธีกรรมทางศาสนาได้เริ่มขึ้นอีกครั้งที่มหาวิหารอัสสัมชัญ อารามลาฟรายังคงเป็นที่ตั้งของสังฆราชแห่งมอสโกจนถึงปี ค.ศ. 1983 เมื่อสังฆราชได้รับอนุญาตให้ไปพำนักที่อารามดานิลอฟในมอสโก

หลังจากนั้น อารามแห่งนี้ยังคงเป็นศูนย์กลางสำคัญของการศึกษาทางศาสนา มีการบูรณะครั้งสำคัญในช่วงทศวรรษ 1960 และ 1970 และในปี 1993 อารามทรินิตี้ ลาฟรา ได้รับการขึ้นทะเบียนเป็นมรดกโลกขององค์การสหประชาชาติ

ลาฟรามีโบสถ์ตัวแทน ( podvorieหรือmetochia ) จำนวนมากในบริเวณใกล้เคียงและทั่วรัสเซีย^{[ 8 ]}พระภิกษุของลาฟรา ได้ประจำการอยู่ที่ สำนักสงฆ์หลายแห่งในสถานที่ห่างไกล (เช่น เกาะอันเซอร์ใน หมู่เกาะ โซโลฟกีในทะเลขาว) รวมถึงโบสถ์ทรินิตี้บนเกาะคิงจอร์จในแอนตาร์กติกา