ทันทีหลังจากที่เกาหลีเหนือรุกรานเกาหลีใต้ในเดือนมิถุนายน ค.ศ. 1950 สหรัฐอเมริกาได้ทุ่มเทกำลังทหารเพื่อหยุดยั้งการรุกรานเรือฮอลลิสเตอร์เป็นหนึ่งในกำลังเสริมชุดแรกที่ถูกส่งไปยังพื้นที่สู้รบ โดยออกเดินทางจากซานดิเอโกในวันที่ 5 กรกฎาคม ปฏิบัติการร่วมกับกองเรือบรรทุกเครื่องบินเร็วที่ 77 (TF  77) เธอทำหน้าที่เป็นเรือคุ้มกันและรักษาความปลอดภัยเครื่องบิน ในกลางเดือนกันยายนเรือฮอลลิสเตอร์ได้เข้าร่วมสนับสนุนการยกพลขึ้นบกที่อินชอนซึ่ง ประสบความสำเร็จอย่างสูง

กองพันที่ 3 กรมนาวิกโยธินที่ 5ขึ้นฝั่งเวลา 06:33 น. ของวันที่ 15 กันยายน ต่อมาในวันนั้น พลเอกดักลาส แมคอาเธอร์ได้กล่าวชมเชยผลงานว่า "กองทัพเรือและนาวิกโยธินไม่เคยเปล่งประกายเจิดจรัสเท่ากับเช้าวันนี้" หนึ่งสัปดาห์ต่อมา ฮอลลิสเตอร์ได้นำพลเรือตรีอีเวน (TF-77) ไปประชุมกับผู้บัญชาการกองเรือที่ 7 ในข้อความถึงผู้บังคับบัญชา พลเรือเอกอีเวนได้กล่าวชื่นชมผลงานของกองกำลังเฉพาะกิจที่ 77 เช่นเดียวกับที่แมคอาเธอร์กล่าวไว้ว่า "ผลงานของกองกำลังเฉพาะกิจที่ 77 ตลอดปฏิบัติการอินชอนได้เพิ่มอีกหน้าหนึ่งให้กับประวัติศาสตร์อันรุ่งโรจน์ของกองทัพเรือและอำนาจทางอากาศของเรา สิ่งนี้เกิดขึ้นได้ก็ต่อเมื่อมีความมุ่งมั่น ความพยายามอย่างไม่หยุดยั้ง และความสามัคคีของทีมที่ยอดเยี่ยมอย่างแท้จริง กองกำลังเฉพาะกิจที่ 77 จะออกสู่ทะเลหลวงในไม่ช้าและจะอยู่ในทะเลจนกว่าคอมมิวนิสต์เกาหลีเหนือจะอิ่มท้อง..." ในช่วงปลายเดือนกันยายน เรือพิฆาตลำนี้ถูกส่งออกไปเพื่อระดมยิงเบี่ยงเบนความสนใจในพื้นที่ที่คอมมิวนิสต์ยึดครอง ซึ่งเป็นการลดทอนกำลังของฝ่ายศัตรูอย่างมีประสิทธิภาพในขณะที่กองกำลังอเมริกันบุกโจมตีทางเหนือ

ต้นเดือนพฤศจิกายน ปี 1950 เรือฮอลลิสเตอร์ได้ออกลาดตระเวนในช่องแคบฟอร์โมซา ก่อน จะกลับไปยังเกาหลีในช่วงกลางเดือนธันวาคมเพื่อสนับสนุน การอพยพ ที่ฮึงนัมหลังจากนั้นได้ปฏิบัติการสนับสนุน ลาดตระเวนต่อต้านเรือสำเภา และระดมยิงชายฝั่ง ก่อนจะกลับไปยังซานดิเอโกในวันที่ 11 เมษายน ปี 1951 เรือฮอลลิสเตอร์ปฏิบัติการในพื้นที่ซานดิเอโกจนกระทั่งกลับไปปฏิบัติการในเกาหลีอีกครั้งในอีกหนึ่งปีต่อมา ปลายเดือนเมษายน ปี 1955 เรือได้กลับมาปฏิบัติหน้าที่กับกองกำลังเฉพาะกิจที่ 77 ซึ่งรวมถึงภารกิจสนับสนุนการยิง การลาดตระเวนการฝึกต่อต้านเรือดำน้ำ (ASW) และการคุ้มกันเรือฮอลลิสเตอร์เข้าร่วมการลาดตระเวนในช่องแคบฟอร์โมซาในเดือนสิงหาคม แต่กลับไปปฏิบัติการในเกาหลีอีกครั้งก่อนจะกลับไปยังซานดิเอโกในวันที่ 18 พฤศจิกายน

เรือรบมากประสบการณ์ลำนี้ปฏิบัติการจากฐานทัพเรือซานดิเอโกจนถึงวันที่ 21 กรกฎาคม 1953 ก่อนที่จะออกเดินทางไปปฏิบัติภารกิจในแถบตะวันออกไกลอีกครั้งเรือฮอลลิสเตอร์เข้าร่วมการลาดตระเวนทั้งนอกชายฝั่งเกาหลีและฟอร์โมซาเพื่อแสดงให้เห็นถึงเป้าหมายของอเมริกาในการปกป้องพันธมิตร หลังจากปฏิบัติภารกิจในพื้นที่นี้เป็นเวลาหกเดือน เธอก็กลับบ้านในวันที่ 19 กุมภาพันธ์ 1954 ในเดือนกันยายน เธอถูกส่งไปประจำการในมหาสมุทรแปซิฟิกตะวันตก ในช่วงเวลาที่พรรคคอมมิวนิสต์จีนกำลังก่อความไม่สงบในทะเลจีนใต้ในช่วงสามเดือนถัดมา เธอเข้าร่วมปฏิบัติการล่าสังหารนอกชายฝั่งญี่ปุ่นและปฏิบัติหน้าที่ลาดตระเวนในทะเลจีนใต้ ในปลายเดือนมกราคม 1955 เรือฮอลลิสเตอร์ได้ร่วมกับกองเรือที่ 7 ในการอพยพกองกำลังชาตินิยมจีนจาก เกาะ ทาเชนการคุ้มครองทางอากาศอย่างต่อเนื่องจากกองเรือบรรทุกเครื่องบินอันทรงพลังนี้ทำให้กองกำลังชาตินิยมสามารถเคลื่อนย้ายออกจากตำแหน่งที่ไม่สามารถรักษาไว้ได้ การกระทำนี้ถูกมองโดยบางคนว่าเป็น "การกระทำที่ตรงไปตรงมาที่สุดของสหรัฐฯ ต่อต้านคอมมิวนิสต์นับตั้งแต่สงครามเกาหลี " เธอกลับมายังซานดิเอโกในวันที่ 13 มีนาคมเพื่อปฏิบัติการในพื้นที่

การส่ง เรือฮอลลิสเตอร์ไปประจำการในตะวันออกไกลอีกครั้ง ตั้งแต่วันที่ 27 กันยายน 1955 ถึง 11 มีนาคม 1956 ทำให้เรือ กลับมาปฏิบัติภารกิจรักษาสันติภาพที่สำคัญในพื้นที่ที่มีความตึงเครียดนี้อีก ครั้งหลังจากนั้นเพียงหกเดือนก็ออกเดินทางไปประจำการกับกองเรือที่ 7 อีกครั้ง โดยครั้งนี้ไปเยือนซามัวนิวซีแลนด์มานัสและกวมระหว่างทางไปยังทะเลจีนใต้ ในเดือนมกราคมและกุมภาพันธ์ 1957 เรือได้ปฏิบัติการร่วมกับกองเรือลาดตระเวนฟอร์โมซาและทำการฝึกซ้อมนอกชายฝั่งญี่ปุ่น ก่อนจะกลับมายังซานดิเอโกในวันที่ 24 มีนาคม

เรือฮอลลิสเตอร์ออกปฏิบัติการในมหาสมุทรแปซิฟิกตะวันตกเป็นครั้งที่ 9 เมื่อวันที่ 25 ตุลาคม ในช่วงต้นปี 1958 เธอปฏิบัติการร่วมกับหน่วยต่างๆ ของกองเรือที่ 7 ในการลาดตระเวนเกาะฟอร์โมซา หน่วยต่างๆ ในพื้นที่นี้ถูกสั่งให้เตรียมพร้อมเนื่องจากวิกฤตในอินโดนีเซียคุกคามรัฐบาลปัจจุบัน การปรากฏตัวของแสนยานุภาพทางทะเลของสหรัฐฯ มีอิทธิพลอย่างมาก และวิกฤตก็คลี่คลายลง เรือพิฆาตกลับมายังซานดิเอโกเมื่อวันที่ 23 เมษายน แต่ได้ออกเดินทางไปยังมหาสมุทรแปซิฟิกตะวันตกอีกครั้งในวันที่ 18 ธันวาคม เพื่อปฏิบัติการร่วมกับกองเรือที่ 7 กลับมายังซานดิเอโกในวันที่ 13 มิถุนายน 1959 เรือฮอลลิสเตอร์ใช้เวลาที่เหลือของปีนั้นในการฝึกซ้อมทางยุทธวิธีจากซานดิเอโก

เรือฮอลลิสเตอร์ออกเดินทางเมื่อวันที่ 6 กุมภาพันธ์ 1960 เพื่อปฏิบัติภารกิจในมหาสมุทรแปซิฟิกตะวันตกครั้งที่ 11 และเริ่มปฏิบัติหน้าที่ลาดตระเวนในช่องแคบฟอร์โมซาในภารกิจครั้งนี้ เรือยังได้เข้าร่วมการฝึกซ้อมต่อต้านเรือดำน้ำต่างๆ ร่วมกับกองทัพเรือฟิลิปปินส์เรือกลับมายังซานดิเอโกเมื่อวันที่ 14 มิถุนายน เพื่อดำเนินการฝึกซ้อมและปฏิบัติการเตรียมความพร้อมต่อไป

เรือฮอลลิสเตอร์เข้าอู่ต่อเรือพิวเจ็ตซาวด์เมื่อวันที่ 15 มีนาคม 1961 เพื่อทำการปรับปรุงและต่อเติมเรือครั้งใหญ่ (FRAM: Fleet Rehabilitation and Modernization ) และอยู่ที่นั่นจนถึงสิ้นปีเพื่อต่อเติม ดาดฟ้า เฮลิคอปเตอร์และโรงเก็บเครื่องบินด้านท้ายเรือ หลังจากฝึกอบรมเพิ่มเติมแล้ว เรือได้ออกเดินทาง จาก ลองบีช รัฐแคลิฟอร์เนียเมื่อวันที่ 7 มิถุนายน 1962 เพื่อปฏิบัติหน้าที่กับกองเรือที่ 7การเดินทางครั้งนี้เกิดขึ้นหลังจากวิกฤตการณ์ลาวและการก่อความไม่สงบของคอมมิวนิสต์คุกคามประเทศไทย

เธอพำนักอยู่ในตะวันออกไกลจนถึงวันที่ 21 ธันวาคม 1962 จึงเดินทางกลับลองบีช ในปี 1963 เรือฮอลลิสเตอร์ได้เข้าร่วมการฝึกซ้อมยิงปืนใหญ่ชายฝั่งและการฝึกต่อต้านเรือดำน้ำนอกชายฝั่งแคลิฟอร์เนียและในน่านน้ำฮาวาย

ในช่วงครึ่งแรกของปี 1964 เรือฮอลลิสเตอร์ได้เข้าร่วมการฝึกซ้อมต่อต้านเรือดำน้ำในชายฝั่งตะวันตกของสหรัฐอเมริกา เมื่อวันที่ 19 มิถุนายน เธอออกเดินทางจากลองบีช รัฐแคลิฟอร์เนีย พร้อมกับกลุ่มเรือต่อต้านเรือดำน้ำมุ่งหน้าไปยังเพิร์ลฮาร์เบอร์และมาถึงในวันที่ 27 มิถุนายน หลังจากเดินทางไปยังญี่ปุ่นเธอได้ประจำการเพื่อปฏิบัติการฉุกเฉินในทะเลจีนใต้เมื่อวันที่ 4 สิงหาคม และได้รับเหรียญกล้าหาญจากกองทัพ (Armed Forces Expeditionary Medal)สำหรับการลาดตระเวนในทะเลนอกชายฝั่งเวียดนามหลังจากปฏิบัติการเหล่านี้อย่างต่อเนื่องเป็นระยะๆ จนถึงวันที่ 17 พฤศจิกายนเรือฮอลลิสเตอร์เริ่มเดินทางจากโยโกสุกะ ประเทศญี่ปุ่นไปยังลองบีชในวันที่ 23 ธันวาคม และมาถึงในวันที่ 6 มกราคม 1965

หลังจากการซ่อมบำรุงครั้งใหญ่เป็นเวลาสามเดือนเสร็จสิ้น เรือได้เข้าร่วมการฝึกซ้อมอย่างต่อเนื่องตั้งแต่วันที่ 28 พฤษภาคมถึง 20 สิงหาคม จากนั้นได้ออกปฏิบัติการในมหาสมุทรแปซิฟิกตะวันตกอีกครั้งในเดือนสิงหาคม และได้รับคำสั่งให้ไปลาดตระเวนไต้หวันในวันที่ 14 กันยายน

เมื่อวันที่ 22 กันยายน เธอได้กลับไปยังอ่าวซูบิก หมู่เกาะฟิลิปปินส์เพื่อเริ่ม ปฏิบัติหน้าที่ คุ้มกันเครื่องบินและป้องกันเรือดำน้ำเพื่อสนับสนุนเรือบรรทุกเครื่องบินบอน โฮม ริชาร์ด  (CV-31)เรือ ฮอ ลลิสเตอร์ได้ติดตามเรือบรรทุกเครื่องบินลำนี้ใน " สถานีแยงกี้ " นอกชายฝั่งเวียดนาม โดยให้การสนับสนุนอันมีค่าแก่ปฏิบัติการทางทะเลในการต่อต้านคอมมิวนิสต์เวียดนามเหนือ

เมื่อวันที่ 19 ธันวาคม เธอออกจากสถานีและเดินทางถึงโยโกสุกะในวันที่ 30 ธันวาคม ก่อนที่จะออกเดินทางไปยังสหรัฐอเมริกาในวันถัดไป

หลังจากซ่อมแซมและฝึกฝนเป็นเวลาหกเดือนฮอลลิสเตอร์ก็ออกจากลองบีชในวันที่ 25 มิถุนายน มุ่งหน้าสู่ตะวันออกไกลอีกครั้ง โดยมาถึงในวันที่ 15 กรกฎาคม เธอทำหน้าที่ตรวจสอบผู้ขนส่งและป้องกันการลักลอบส่งเสบียงให้กับเวียดกงฮอลลิสเตอร์ประจำการอยู่ในตะวันออกไกลจนถึงเดือนพฤษภาคม ปี 1967

หลังจากเสร็จสิ้นการซ่อมบำรุงครั้งใหญ่ของกองเรือในปี 1972 เรือฮอลลิสเตอร์ได้ออกจากท่าเรือหลักอีกครั้ง คราวนี้เพื่อปฏิบัติภารกิจครั้งที่ 18 ในมหาสมุทรแปซิฟิกตะวันตก โดยติดตั้งขีปนาวุธแบบใหม่ เมื่อวันที่ 10 สิงหาคม 1972 เรือฮอลลิสเตอร์กลายเป็นเรือรบของกองทัพเรือสหรัฐฯ ลำแรกที่ยิงขีปนาวุธพื้นสู่พื้นในการสู้รบ ขีปนาวุธดังกล่าวทำลายสถานีเรดาร์ของเวียดนามเหนือ เพียงวันเดียวก่อนหน้านั้น ในระหว่างการโจมตีกลางวันแสกๆ ร่วมกับเรืออีก 3 ลำที่คลังเก็บเสบียงกวางเยียน เรือฮอลลิสเตอร์ได้รับกระสุนจากฝ่ายตรงข้ามอย่างน้อย 250 นัด หน่วยปฏิบัติการได้ทำลายคลังกระสุนขนาดใหญ่ และเรือฮอลลิสเตอร์ยิงตอบโต้ 193 นัดใส่ปืนใหญ่ชายฝั่งของศัตรูบนเกาะฮอนเมที่ได้รับการป้องกันอย่างแน่นหนา นี่ถือเป็นการปฏิบัติการของเรือพิฆาตที่กล้าหาญที่สุดในสงครามเวียดนาม เป้าหมายถูกทำลาย และหน่วยปฏิบัติการถอนตัวโดยไม่ได้รับความเสียหายหรือมีผู้บาดเจ็บแม้แต่คนเดียว

ฮอลลิสเตอร์เดินทางกลับจากแปซิฟิกตะวันตกเป็นครั้งสุดท้ายในเดือนกุมภาพันธ์ ปี 1973 ประวัติของฮอลลิสเตอร์ประกอบด้วยการปฏิบัติภารกิจในแปซิฟิกตะวันตก 21 ครั้ง และการเข้าร่วมในสงครามสำคัญสองครั้ง

ในเดือนกันยายน ปี 1973 เรือ "ฮอลลิสเตอร์" ได้เข้าประจำการในหน่วยกองเรือสำรอง Desron 27, NAVSUPACT, ลองบีช รัฐแคลิฟอร์เนีย พร้อมกับเรืออีกสี่ลำ ได้แก่ USS McKean DD784, USS Higbee DD806, USS DeHaven DD727 และ USS Henderson DD785 โดยทำหน้าที่เป็นเรือฝึกสำหรับกำลังพลสำรองประมาณ 124 นาย และมีลูกเรือประจำการประมาณ 212 นาย ในระหว่างการประจำการในกองเรือสำรอง เรือลำนี้รักษามาตรฐานความพร้อมระดับสูงเพื่อปฏิบัติภารกิจใดๆ ก็ตามที่ได้รับมอบหมาย

เรือฮอลลิสเตอร์ถูกปลดประจำการในเดือนกันยายน ปี 1979 และถูกถอดออกจากทะเบียนเรือของกองทัพเรือเมื่อวันที่ 31 สิงหาคม ปี 1979

เมื่อวันที่ 3 มีนาคม 1983 บริษัทฮอลลิสเตอร์ถูกโอนย้ายไปยังสาธารณรัฐจีน