ทางหลวงหมายเลข 64 ของสหรัฐอเมริกาตัดผ่านเส้นแบ่งเขตแดนระหว่างรัฐนิวเม็กซิโกและโอคลาโฮมาทางตะวันออก เฉียงเหนือของ เมืองเคลย์ตัน รัฐนิวเม็กซิโกโดย ใช้เส้นทาง ร่วมกับทางหลวงหมายเลข 56และ412 ของสหรัฐอเมริกาทางหลวงทั้งสามสายนี้เข้าสู่รัฐทางเหนือสุดของมุมตะวันตกเฉียงใต้ของ เคาน์ตีซีมารอน ซึ่งเป็นปลายสุดทางตะวันตกของ โอ คลา โฮมาแพนแฮนเดิล ทางหลวงเหล่านี้มุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงเหนือ ผ่านพื้นที่ที่แยกจากกันของทุ่งหญ้าแห่งชาติริตา บลังกาเมืองแรกที่ทางหลวงหมายเลข 56, 64 และ 412 ของสหรัฐอเมริกาพบในโอคลาโฮมาคือเมืองเฟลต์ซึ่งเป็นเมืองที่ไม่มีการจัดตั้งเป็นเทศบาล โดยทางหลวงเหล่านี้จะเลียบไปตามขอบด้านเหนือของเมือง จากนั้นทางหลวงจะข้ามแม่น้ำบีเวอร์ก่อนที่จะตัดกับ ทางหลวง หมายเลข 385 ของสหรัฐอเมริกาซึ่งเชื่อมต่อกับทางหลวงอีกสามสายโดยใช้เส้นทางร่วมกันเมื่อเข้าใกล้เมืองบอยซีซิตี้เมืองหลวงของเคาน์ตี^{[ 3 ]}ในเมืองบอยซีซิตี้ ทางหลวงจะไปถึงวงเวียนจราจรซึ่งล้อมรอบศาลเคาน์ตีซีมารอน ที่วงเวียนนี้ ทางหลวงหมายเลข US-56, US-64 และ US-412 ต่างเลี้ยวไปทางทิศตะวันออก ขณะที่ US-385 แยกออกไปทางทิศเหนือทางหลวงหมายเลข 3 ของรัฐ (SH-3) เข้าสู่วงเวียนจากทางทิศเหนือและออกจากวงเวียนจากทางทิศตะวันออก โดยวิ่งตาม US-64 ขณะที่SH-325เริ่มต้นที่วงเวียนและมุ่งหน้าไปทางทิศตะวันตกสู่เมืองเคนตัน [ ^{4 ] [ 5 ] ทาง}ตะวันออกของเมือง US-56/US-64/US-412/SH-3 มีทางแยกต่างระดับกับUS-287ซึ่งเลี่ยงเมืองบอยซีไปทางทิศตะวันออก ห่าง จากที่นี่ไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ 6 ไมล์ (9.7 กม.) US-56 แยกออกจากทางหลวงสายอื่น ๆ โดยวิ่งต่อไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ ขณะที่ US-64/US-412/SH-3 เลี้ยวไปทางทิศตะวันออก เส้นทางเหล่านี้ตัดกับSH-171 ห่าง จากจุดแยกไปทางทิศตะวันออก8 ไมล์ (13 กม.) ^{[ 6 ]}  

ประมาณสิบสองไมล์ (19 กม.)ทางตะวันออกของจุดตัด SH-171 ทางหลวง US-64/US-412/SH-3 ข้ามเข้าไปในเทศมณฑลเท็กซัสเจ็ดไมล์ (11 กม.)ทางตะวันออกของเส้นแบ่งเขตเทศมณฑล ที่Four Corners ซึ่งไม่ได้อยู่ในเขตเทศบาล ทางหลวง SH -95เข้าร่วมกับเส้นทางร่วม และแยกออกไปหลังจากวิ่งตามเส้นทางอื่นอีก 3 เส้นทางเป็นระยะทาง5 ไมล์ (8.0 กม.) [ ^{3 ] จุด}ตัดทางหลวงสายหลักถัดไปอยู่ห่างไปทางตะวันออก18 ไมล์ (29 กม.) ซึ่ง ทางหลวง SH-136เชื่อมต่อกับ US-64/US-412/SH-3 ขณะที่ทางหลวงเลี้ยวไปทางใต้ไปยังเมือง Guymonทางหลวงทั้งสี่สายข้ามแม่น้ำ Beaver อีกครั้งก่อนที่จะเข้าสู่เมืองนั้น ซึ่งเป็นที่ตั้งของเทศมณฑลเท็กซัสและเป็นเมืองที่ใหญ่ที่สุดใน Panhandle บนถนน Main Street ในเมือง Guymon ทางหลวง US-64 แยกออกไปทางตะวันออกตามถนน NE 12th Street ในขณะที่ US-412 และทางหลวงของรัฐหมายเลข 3 และ 136 ยังคงมุ่งหน้าไปทางใต้ ทางหลวง US-64 วิ่งคู่ไปกับถนนสายที่ 12 พร้อมกับเส้นทางรถบรรทุกสำหรับทางหลวงอีกสามสาย เมื่อถึงจุดตัดกับทางหลวงUS-54เส้นทางรถบรรทุกจะเลี้ยวไปทางทิศตะวันตกเฉียงใต้ ในขณะที่ทางหลวง US-64 จะเลี้ยวไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ โดยวิ่งตามทางหลวง US-54 ออกจากเมือง^{[ 4 ]}ทางหลวง US-54/US-64 ยังคงวิ่งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือผ่านทางตะวันออกของเทศมณฑลเท็กซัส โดยวิ่งขนานไปกับเส้นทางรถไฟของ Union Pacific ^{[ 6 ]}หลังจากข้ามแม่น้ำบีเวอร์ (จุดข้ามเพียงแห่งเดียวสำหรับทางหลวง US-54 แต่เป็นจุดข้ามแห่งที่สามสำหรับทางหลวง US-64) ทางหลวงจะตัดผ่านมุมตะวันตกเฉียงเหนือของเมืองออปติมา ทางหลวง US-54 และ US-64 วิ่งไปทางทิศตะวันออกเฉียงใต้ของ เมือง พาโนมาก่อนที่จะมาถึงเมืองฮุกเกอร์ที่นั่น ทางหลวง US-54/US-64 ทำหน้าที่เป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของทางหลวง SH-94หลังจากจุดตัดกับทางหลวง SH-94 ทางหลวง US-54 ยังคงวิ่งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือไปยังเมืองไทโรนและลิเบอรัล รัฐแคนซัสในขณะที่ทางหลวง US-64 แยกออกไปทางทิศตะวันออก ถนนสายนี้วิ่งผ่านทางใต้ของ เมือง เบเกอร์ก่อนที่จะออกจากเทศมณฑลเท็กซัส^{[ 3 ]}    

ถัดไป ทางหลวงหมายเลข US-64 จะผ่านเขต Beaver Countyซึ่งเป็นเขตตะวันออกสุดของสามเขตที่ประกอบกันเป็น Oklahoma Panhandle ประมาณ4 ไมล์ (6.4 กิโลเมตร)ทางตะวันออกของเส้นแบ่งเขต US-64 จะถึงเมืองTurpinณ จุดนี้ ทางหลวงจะเริ่มใช้เส้นทางร่วมกับUS-83ประมาณ3 ไมล์ (4.8 กิโลเมตร)ทางเหนือของ Turpin ทางหลวงทั้งสองสายจะมาบรรจบกับUS-270 US-83 และ US-270 ที่มุ่งหน้าไปทางตะวันตกจะวิ่งต่อไปทางเหนือจากจุดบรรจบนี้ไปยัง Liberal ในขณะที่ US-64 และ US-270 ที่มุ่งหน้าไปทางตะวันออกจะใช้เส้นทางร่วมกันมุ่งหน้าไปทางตะวันออก เมื่อผ่านทางเหนือของFlorisทางหลวงจะมุ่งหน้าไปทางตะวันออกประมาณ18 + 1/2 ไมล์ (29.8 กิโลเมตร)โดยไม่มีทางโค้งหรือจุดตัดกับทางหลวงอื่นใด ก่อนที่จะถึงForganทางตะวันออกของ Forgan มีทางแยกทางหลวงกับSH-23 — ณ จุดนี้ US-270 แยกออกจาก US-64 เลี้ยวไปทางใต้ตาม SH-23 มุ่งหน้าไปยังเมืองศูนย์กลางของเทศมณฑลBeaver SH-23 บรรจบกับ US-64 เป็น เส้นทางร่วมระยะทาง 1 ไมล์ (1.6 กม.)ก่อนที่จะแยกออกไปทางปลายด้านเหนือที่ชายแดนรัฐแคนซัส^{[ 3 ]} US-64 ไม่ตัดกับทางหลวงอื่นใดใน ส่วนของทางหลวงระยะทาง 29 ไมล์ (47 กม.)ในเทศมณฑล Beaver ทางตะวันออกของทางแยก SH-23 ขณะที่ทางหลวงคดเคี้ยวไปทางตะวันออกเฉียงใต้ จะผ่านเมืองKnowlesและGate ^{[ 7 ]} ทางตะวันออกของ Gate ประมาณ 3 ไมล์ (4.8 กม.)ทางหลวงจะข้ามเส้นแบ่งเขตเทศมณฑล Beaver– Harper ซึ่ง เป็นเขตแดนด้านตะวันออกของ Oklahoma Pandhandle และเข้าสู่ส่วนหลักของรัฐ^{[ 3 ]}      

ห่างจากทางเข้าเขตฮาร์เปอร์เคาน์ตีไปทางทิศตะวันออกเพียง2 ไมล์ (3.2 กิโลเมตร) ทางหลวงหมายเลข US-412 จะเริ่มใช้เส้นทางร่วมกับ ทางหลวงหมายเลขUS-283ทางหลวงทั้งสองสายผ่าน เมืองรอสสตัน จากนั้น US-283 จะแยกออกไปทางใต้ไปยังเมืองลาเวอร์นส่วน US-64 จะวิ่งไปทางทิศตะวันออกเพียงลำพังเป็นระยะทาง8 ไมล์ (13 กิโลเมตร)ก่อนที่จะถึงจุดสิ้นสุดทางเหนือของทางหลวงหมายเลขSH-46ทางหลวงสายนี้จะวิ่งไปทางทิศตะวันออก จากนั้นจะเบี่ยงไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ และวกกลับไปทางทิศตะวันออกอีกครั้งก่อนที่จะไปบรรจบกับUS-183ทางด้านใต้ของ เมือง บัฟฟาโลซึ่งเป็นเมืองหลวงของเคาน์ตี US-64 จะเลี้ยวไปทางทิศเหนือที่ทางแยกนี้ โดยวิ่งทับซ้อนกับ US-183 ผ่านตัวเมือง เส้นทางทั้งสองจะแยกออกจากกันทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือของเมือง โดย US-183 จะวิ่งไปทางทิศเหนือไปยังรัฐแคนซัส และ US-64 จะเลี้ยวไปทางทิศตะวันออกอีกครั้ง ทางด้านตะวันออกสุดของเคาน์ตี US-64 จะเริ่มใช้เส้นทางร่วมกับทางหลวงหมายเลข SH-34อีก ครั้ง ห่างจากทางแยกไปทางทิศตะวันออกประมาณ2 + 1 ⁄ 2ไมล์ (4.0 กม.) ทางหลวงทั้งสองสายจะข้าม แม่น้ำซีมารอนซึ่งเป็นพรมแดนทางตะวันออกเฉียงเหนือของเทศมณฑลฮาร์เปอร์^{[ 3 ]}   

เมื่อทางหลวง US-64 และ SH-34 ข้ามแม่น้ำ Cimarron ทางหลวงทั้งสองสายจะเข้าสู่เขต Woods Countyทางหลวง SH-34 จะแยกออกไปทางเหนือไม่นานหลังจากนั้น ทางหลวง US-64 จะมุ่งหน้าไปทางตะวันออก ผ่านPlainview ที่ไม่ได้อยู่ในเขตเทศบาล และเลี้ยวไปทางตะวันออกเฉียงใต้เพื่อตัดกับทางหลวงSH-50ที่จุดสิ้นสุดทางเหนือที่Camp HoustonทางเหนือของFreedomจุดตัดทางหลวงถัดไปอยู่ห่างจาก Camp Houston ไปทางตะวันออกประมาณ13 ไมล์ (21 กม.)และเป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของทางหลวงSH-14ตามป้ายบอกทาง อย่างไรก็ตาม เอกสารของ ODOT แสดงให้เห็นว่าทางหลวง SH-14 ยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกตามแนวทางหลวง US-64 จากจุดนี้เป็นระยะทางน้อยกว่า13 ไมล์ (21 กม.)เล็กน้อย^{[ 8 ]}ทางหลวงทั้งสองสายมุ่งหน้าไปยังเมืองAlvaซึ่งเป็นที่ตั้งของ Woods County และบรรจบกับ ทางหลวง US-281การใช้เส้นทางร่วมกันนี้กินระยะทางประมาณ1 ไมล์ (1.6 กม.)ก่อนที่ทางหลวง US-281 จะแยกออกไปทางเหนือทางด้านตะวันออกของเมือง ณ จุดนี้ ทางหลวง SH-14 สิ้นสุดลง^{[ 8 ]} US-64 ทอดยาวไปทางตะวันออกเป็นระยะทาง6 ไมล์ (9.7 กม.)ก่อนที่จะถึงเขตแดนด้านตะวันออกของ Woods County ^{[ 3 ]}    

เทศมณฑลถัดไปที่ทางหลวงหมายเลข US-64 ตัดผ่านรัฐโอคลาโฮมาคือเทศมณฑลอัลฟัลฟาหลังจากผ่านพื้นที่ชนบทของเทศมณฑลอัลฟัลฟาไป8 ไมล์ (13 กิโลเมตร) ก็จะเข้าใกล้ เมืองอินเกอร์โซลซึ่งเป็นพื้นที่ที่ไม่มีการจัดตั้งเป็นเทศบาล จากนั้นก็จะวิ่งต่อไปอีก2 ไมล์ (3.2 กิโลเมตร)จนกระทั่งตัดกับทางหลวงรัฐหมายเลข8 , 11และ58ทางหลวงทั้งสามสายนี้ทอดยาวไปทางเหนือจากจุดตัด ในขณะที่ทางหลวงรัฐหมายเลข 11 มุ่งหน้าไปทางตะวันออก ทางหลวงหมายเลข US-64 เลี้ยวไปทางใต้ที่จุดตัดนี้ โดยทับซ้อนกับทางหลวงรัฐหมายเลข 8 และ 58 จากนั้นก็จะผ่านเมืองเชอโรคีซึ่งเป็นที่ตั้งของเทศมณฑลอัลฟัลฟา ประมาณ5 ไมล์ (8.0 กิโลเมตร)ทางใต้ของเมือง ทางหลวงรัฐหมายเลข 8 จะแยกออกไปทางทิศตะวันตกเฉียงใต้ ในขณะที่ทางหลวงหมายเลข US-64 และทางหลวงรัฐหมายเลข 58 เลี้ยวไปทางทิศตะวันออก ประมาณ6 ไมล์ (9.7 กิโลเมตร)ทางตะวันออกของจุดตัดนั้น ทางหลวงรัฐหมายเลข 58 ก็จะแยกออกไปทางทิศใต้ไปยังเมืองเฮเลนาทางหลวง US-64 มุ่งหน้าไปทางตะวันออกไปยังJetซึ่งเป็นจุดสิ้นสุดทางใต้ของทางหลวง SH-38สี่ไมล์ทางตะวันตกของ Jet ทางหลวงจะออกจากเขต Alfalfa County ^{[ 3 ] [ 9 ]}    

เมื่อออกจากเขต Alfalfa County ทางหลวง US-64 จะเข้าสู่Grant Countyเมืองแรกที่ทางหลวงสายนี้ผ่านใน Grant County คือNashซึ่งเป็นจุดเริ่มต้นของการใช้เส้นทางร่วมกับSH-132การใช้เส้นทางร่วมกันนี้กินระยะทาง2 ไมล์ (3.2 กม.)ก่อนที่ SH-132 จะแยกออกไป8 ไมล์ (13 กม.)ทางตะวันออกของจุดตัดนี้ US-64 จะตัดกับUS-60และUS-81ที่ทางแยกรูปตัว T US-81 ที่มุ่งหน้าไปทางเหนือและ US-60 ที่มุ่งหน้าไปทางตะวันออกจะตรงไป ในขณะที่ US-64 ที่มุ่งหน้าไปทางตะวันออกจะเลี้ยวไปทางใต้พร้อมกับ US-81 ที่มุ่งหน้าไปทางใต้และ US-60 ที่มุ่งหน้าไปทางตะวันตก (ทำให้เกิด การใช้เส้นทางร่วม กับ US-60 ในทิศทาง ตรงกันข้าม) ทางหลวงทั้งสามสายนี้มุ่งหน้าไปทางใต้ เข้า สู่ Garfield County 14 ไมล์ (23 กม.)ทางใต้ของทางแยกรูปตัว T US-60 /US-64 /US-81 ทำหน้าที่เป็นจุดสิ้นสุดทางตะวันออกของSH-45 [ ^{10 ] จุด}ตัดนี้เป็นจุดเริ่มต้นของทางหลวงเข้าสู่พื้นที่Enidทางหลวงเหล่านี้ทำหน้าที่เป็นเขตแดนของเมืองระหว่าง Enid (ทางทิศตะวันตก) และNorth Enid (ทางทิศตะวันออก) ประมาณ1 + 1 ⁄ 2ไมล์ (2.4 กม.)ทางใต้ของจุดตัดกับ SH-45 ทางหลวง US-64 จะแยกออกจากทางหลวงอีกสองสายที่ทางแยกต่างระดับ โดย US-64 จะมุ่งหน้าไปทางใต้ และ US-60 / US-81 จะมุ่งหน้าไปทางทิศตะวันตกเฉียงใต้^{[ 11 ]} US-64 มุ่งหน้าไปทางใต้จากทางแยกต่างระดับบนถนน North 4th Street ที่ถนน Willow Road US-64 จะเลี้ยวไปทางทิศตะวันออก โดยวิ่งไปตามถนน Willow Road ประมาณ2 ไมล์ (3.2 กม.)ก่อนที่จะเลี้ยวไปทางใต้บนถนน North 30th Street ถนนสายนี้มีทางแยกต่างระดับแบบ Parcloกับ ถนน Owen K. Garriott Road ซึ่งเป็นส่วนหนึ่งของUS-412ที่นี่ US-64 จะมาบรรจบกับ US-412 และทางหลวงทั้งสองสายจะมุ่งหน้าไปทางทิศตะวันออกออกจาก Enid ในฐานะทางด่วนสี่เลน^{[ 4 ]}ทางตะวันออกของ Enid เส้นทางทั้งสองผ่านระหว่างBreckenridgeและFairmontทางใต้ของGarberมีทางแยกต่างระดับระหว่าง US-64 / US-412 และSH-74 SH -15ก็เริ่มต้นที่นี่เช่นกัน โดยทอดยาวไปทางเหนือตาม SH-74 US-64 / US-412 ยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกออกจาก Garfield County ^{[ 10 ]}            

ทางหลวง US-64 และ US-412 เข้าสู่เขต Noble County ต่อไป จุดตัดแรกของทางหลวงทั้งสองสายกับทางหลวงอื่นในเขตนี้คือทางแยกต่างระดับรูปใบไม้สี่แฉกที่I-35 (ทางออก 194 บนทางหลวง) US-412 วิ่งตรงผ่านทางแยกต่างระดับนี้ ก่อให้เกิดCimarron Turnpikeในขณะที่ US-64 วิ่งตาม I-35 ไปทางใต้ US-64 แยกออกจากทางหลวงใน เมือง Perryที่ทางออก 186 มุ่งหน้าไปทางทิศตะวันออก ลึกเข้าไปในเมือง Perry ^{[ 4 ]}ในตัวเมือง Perry ประมาณ2 + 1 ⁄ 3ไมล์ (3.8 กม.)ทางตะวันออกของ I-35 US-64 มีช่วงสั้นๆ ร่วมกับUS-77 US-64 วิ่งต่อไปทางตะวันออกออกจาก Perry ทางตะวันตกของMorrisonทางหลวงตัดกับUS-177จากนั้น US-64 ก็ผ่านเมือง Morrison ทางตะวันออกของเมือง US-64 มีทางแยกกับทางด่วน Cimarron Turnpike ซึ่งยังคงใช้เส้นทาง US-412 ที่ทางออกหมายเลข 22 ของทางด่วน US-64 ยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงเหนือไปยังLelaซึ่งเป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของSH-108ซึ่งวิ่งไปตามแนวเขตแดนระหว่างเทศมณฑล Noble และPawnee US-64 ยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกเข้าสู่เทศมณฑล Pawnee ^{[ 12 ]} 

เมื่อเข้าสู่เขต Pawnee County ประมาณ7 ไมล์ (11 กม.)ทางหลวง US-64 จะเข้าสู่เมืองPawnee ซึ่ง เป็นเมืองหลวงของเขต ที่นี่ เส้นทางจะเริ่มใช้เส้นทางร่วมกับ ทางหลวง SH-18ทางหลวงทั้งสองสายมุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงใต้จากตัวเมืองด้วยกันเป็นระยะทางมากกว่า2 ไมล์ (3.2 กม.)ก่อนที่ SH-18 จะแยกออกไปทางใต้ไปยังLone Chimney ทางหลวง US-64 จะวิ่งไปทางตะวันออกเพียงลำพังเป็นระยะทางประมาณ12 + 3 ⁄ 4ไมล์ (20.5 กม.)ก่อนที่จะเริ่มใช้เส้นทางร่วมกันอีกครั้ง คราวนี้กับSH-99บริเวณชานเมืองClevelandทางหลวงทั้งสองสายออกจาก Cleveland มุ่งหน้าไปทางตะวันออกผ่านพื้นที่ที่ไม่ได้อยู่ในเขตเทศบาล ก่อนที่จะกลับเข้าสู่เมืองอีกครั้ง^{[ 13 ]}ที่นี่ ทางหลวงทั้งสองสายจะแยกไปในทิศทางที่ต่างกัน โดย SH-99 มุ่งหน้าไปทางเหนือ และ US-64 มุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงใต้ ส่วนนี้ของทางหลวงวิ่งขนานไปกับทะเลสาบ Keystone ซึ่ง เป็นอ่างเก็บน้ำที่เกิดจากการกั้นแม่น้ำ Arkansas US-64 ตัดกับSH-48ที่จุดสิ้นสุดทางเหนือของ SH-48 ก่อนที่จะรวมกับ US-412 ที่ทางแยกต่างระดับบางส่วน (เส้นทางที่ขาดหายไปจะให้บริการผ่าน SH-48) ทางแยกต่างระดับนี้ยังเป็นจุดสิ้นสุดทางตะวันออกของ Cimarron Turnpike อีกด้วย^{[ 4 ​​]}   

ทางหลวง US-64  / US-412 ทอดยาวไปทางตะวันออกจากจุดสิ้นสุดด้านตะวันออกของทางด่วน Cimarron Turnpike ในเขตตะวันออกเฉียงใต้ของ Pawnee ในฐานะทางหลวงที่รู้จักกันในชื่อ Keystone Expressway ทางหลวงสายนี้ทอดยาวไปทางตะวันออกตามคาบสมุทรเข้าสู่ทะเลสาบ Keystone ณ ที่นี้ ทางหลวงทำหน้าที่เป็นขอบเขตทางใต้ของWestportและMule Barnซึ่งยังคงเป็นเมืองที่ได้รับการจัดตั้งขึ้นอย่างเป็นทางการแม้จะมีประชากรเป็นศูนย์^{[ 13 ] [ 14 ]}ทางหลวงเลี้ยวไปทางตะวันออกเฉียงใต้ เข้าสู่ Westport ชั่วครู่ก่อนที่จะข้ามทะเลสาบ Keystone เข้าสู่Osage Countyทางหลวง US-64 และ US-412 วิ่งผ่าน Osage County เป็นระยะทางเกือบ1 + 1 ⁄ 2ไมล์ (2.4 กม.)ตัดผ่านมุมหนึ่งของเคาน์ตี ก่อนที่จะเข้าสู่Tulsa County ^{[ 15 ]} 

เมื่อเข้าสู่เขต Tulsa County ทางหลวง US-64  / US-412 จะทำหน้าที่เป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของทางหลวง SH-151ทางหลวงสายนี้ผ่านพื้นที่รอบนอกของSand Springsโดยวิ่งขนานไปกับแม่น้ำ Arkansas ก่อนที่จะเข้าสู่พื้นที่ที่ไม่ได้อยู่ในเขตเทศบาล เมื่อมุ่งหน้าไปทางตะวันออก ทางหลวงจะกลับเข้าสู่ Sand Springs อีกครั้ง โดยผ่านทางแยกกับSH-97ทางใต้ของใจกลางเมืองSH-51เชื่อมต่อกับทางด่วน Keystone ที่ทางแยกนี้^{[ 16 ]}จากนั้นทางหลวงจะเข้าสู่Tulsa (ประชากรประมาณ 394,098 คนณ ปี 2012)) เมืองที่ใหญ่เป็นอันดับสองในโอคลาโฮมา^{[ 17 ]}ทางด่วนคีย์สโตนยังคงต่อเนื่องไปยังทางแยกที่มุมตะวันตกเฉียงเหนือของวงแหวนกระจายตัวภายใน (IDL) ซึ่งเป็นวงแหวนของทางด่วนที่ล้อมรอบใจกลางเมืองทัล ซา ที่ทางแยกนี้ US-64 พบกับI-244และLL Tisdale Parkway US-412 วิ่งตาม I-244 ไปทางตะวันออก ในขณะที่ US-64 และ SH-51 เลี้ยวไปทางใต้ตาม I-244 ไปทางตะวันตก จากนั้นทางหลวงทั้งสามสายจะวิ่งไปตามด้านตะวันตกของ IDL ที่มุมตะวันตกเฉียงใต้ของวงแหวนมีทางแยกซึ่งทำหน้าที่เป็นจุดสิ้นสุดทางตะวันตกของI-444 ที่ไม่มีป้ายบอก ทาง US-64 และ SH-51 แยกออกจาก I-244 ที่ทางแยกนี้เพื่อไปรวมกับ I-444 และUS-75 I-444, US-64, US-75 และ SH-51 มุ่งหน้าไปทางตะวันออกตามส่วนใต้ของ IDL ที่มุมตะวันออกเฉียงใต้ของ IDL ทางหลวงจะแยกออกจากกัน โดย I-444 และ US-75 จะเลี้ยวไปทางเหนือตามด้านตะวันออกของ IDL ขณะที่ US-64 และ SH-51 จะแยกออกไปทางตะวันออก^{[ 16 ]}

US-64 และ SH-51 มุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงใต้จากใจกลางเมืองตามทางด่วนอีกสายหนึ่งคือ Broken Arrow Expressway ระหว่าง Lewis Avenue และ Sheridan Road มีทางรถไฟวิ่งผ่านเกาะกลางถนน^{[ 4 ]}หลังจากทางด่วนแยกออกจากแนวทางรถไฟแล้ว ก็จะมาถึงทางแยกต่างระดับกับI-44  / SH-66จากตรงนี้ Broken Arrow Expressway มุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงใต้ไปยังทางแยกต่างระดับกับ Mingo Valley Expressway ซึ่งมีUS-169อยู่ ที่นี่ US-64 แยกออกไปตาม Mingo Valley Expressway ที่มุ่งหน้าไปทางใต้ ในขณะที่ SH-51 ยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงใต้บน Broken Arrow Expressway US-64  / US-169 วิ่งไปทางทิศใต้ไปยังทางแยกต่างระดับกับCreek Turnpikeทางด่วนจะรวมเข้ากับส่วนที่ไม่เสียค่าใช้จ่ายของทางด่วน มุ่งหน้าไปทางทิศตะวันตก ที่ทางแยกต่างระดับกับ Memorial Drive US-64 จะเลี้ยวไปทางใต้ แยกออกจากทางด่วน US-169 สิ้นสุด ณ จุดนี้ และทางด่วนครีกเทิร์นไพค์ทางทิศตะวันตกของทางแยกจะกลับมาเก็บค่าผ่านทางอีกครั้ง^{[ 18 ]}

จากตรงนี้ ทางหลวงหมายเลข US-64 จะมุ่งหน้าไปทางใต้บนถนน Memorial Drive เข้าสู่เมือง Bixbyในเมือง Bixby ทางหลวงจะข้ามแม่น้ำอาร์คันซอเป็นครั้งที่สอง^{[ 18 ]}ทางใต้ลงไปอีก ทางหลวงสายนี้จะเป็นจุดสิ้นสุดทางตะวันออกของทางหลวงหมายเลข SH-67 บริเวณชานเมืองทางใต้ของเมือง Bixby ทางหลวงจะเลี้ยวไปทางตะวันออก ผ่าน เมือง Leonardที่ไม่ได้รวมอยู่ใน เขตเทศบาล ก่อนที่จะออกจากเขต Tulsa County ^{[ 16 ]}

ทางตะวันออกเฉียงใต้ของ เมืองเลียวนาร์ด ทางหลวงหมายเลข US-64 ตัดผ่านทางตะวันตกเฉียงใต้สุดของ เขตแวกอนเนอร์เคาน์ ตี้ ผ่านสโตนบลัฟฟ์ก่อนจะเข้าสู่เขตมัสโกกีเคาน์ตี้ประมาณ2 ไมล์ครึ่ง (4.0 กิโลเมตร)ทางใต้ของเส้นแบ่งเขตเคาน์ตี้ ทางหลวงสายนี้ให้บริการเมืองแฮสเคลล์ซึ่งเป็นจุดเริ่มต้นที่ทางหลวงใช้เส้นทางร่วมกับ ทางหลวง หมายเลข SH-72และเชื่อมต่อกับ ทางหลวง หมายเลข SH-104ที่ปลายด้านตะวันตก US-64 และ SH-72 มุ่งหน้าลงใต้จากแฮสเคลล์ ผ่านเจมส์วิล ล์ที่ไม่ได้อยู่ใน เขตเทศบาล และมาถึงทางแยกทางใต้ของชุมชน ณ จุดนี้ SH-72 แยกออกจาก US-64 และมุ่งหน้าลงใต้ตรงไปทางแยกเพื่อไปบรรจบกับUS-62 ที่มุ่งหน้าไปทางตะวันตก เส้นทางด้านตะวันตกของทางแยกนี้จะนำไปสู่​​SH-16 ที่มุ่งหน้าไปทาง ตะวันตก US-64 เลี้ยวไปทางตะวันออก บรรจบกับ US-62 และ SH-16 ที่มุ่งหน้าไปทางตะวันออก เส้นทางทั้งสามนี้เป็นจุดสิ้นสุดทางใต้ของSH-162ซึ่งเป็นเส้นทางแยกไปยังทาฟต์ ถนนจะโค้งเป็นรูปตัว S อย่างนุ่มนวลเมื่อเข้าสู่เมืองมัสโกกีซึ่งเป็นที่ตั้งของศาลากลางจังหวัด ที่นี่ เส้นทางจะแยกออกเป็นสองทางที่ทางแยกกับUS-69 ; US-62 และ SH-16 เลี้ยวไปทางเหนือตาม US-69 ในขณะที่ US-64 วิ่งไปทางใต้ตาม US-69 US-62 BUS / US-64 BUSยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกจากทางแยก US-64 / US-69 ยังคงมุ่งหน้าไปทางใต้จนถึงทางแยกกับ Peak Boulevard ซึ่ง US-64 มุ่งหน้าไปทางตะวันออกด้วยตัวเอง^{[ 3 ]} US-62 วิ่งไปตาม Peak Boulevard ประมาณ1 + 1 ⁄ 4ไมล์ (2.0 กม.)ออกที่ทางแยกต่างระดับกับ US-64 Business; US-64 สายหลักยังคงมุ่งหน้าไปทางใต้ผ่านจุดสิ้นสุดของ US-64 Business ในขณะที่SH-165ยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกบน Peak Boulevard ทางหลวงหมายเลข US-64 มุ่งหน้าไปทางใต้เป็นระยะทางเกือบสิบหกไมล์ (26 กม.)ไปยังเมืองวอร์เนอร์ซึ่งเป็นจุดสิ้นสุดทางตะวันออกของทางหลวงหมายเลขUS-266และจุดสิ้นสุดทางเหนือของทางหลวงหมายเลข SH-2 ทางหลวงหมายเลข US-64 เลี้ยวกลับไปทางตะวันออก ณ จุดนี้ โดยวิ่งขนานกับ ทางหลวง หมายเลข I-40ระหว่างเมืองวอร์เนอร์และเมืองเวบเบอร์สฟอลส์ซึ่งมีทางแยกต่างระดับกับทางด่วนมัสโกกีทางตะวันออกของทางแยกต่างระดับ ทางหลวงหมายเลข US-64 เริ่มใช้เส้นทางร่วมกับทางหลวงหมายเลข SH-100ทางหลวงทั้งสองสายนี้ผ่านทางตะวันตกเฉียงเหนือของตัวเมืองเวบเบอร์สฟอลส์ ก่อนที่จะข้ามแม่น้ำอาร์คันซอ ซึ่งเป็นพรมแดนของเทศมณฑลมัสโกกี เป็นครั้งที่สาม^{[ 4 ] [ 19 ]}       

เขตปกครองสุดท้ายที่ US-64 ผ่านในเส้นทางผ่านรัฐโอคลาโฮมาคือเขตปกครองเซควอยาห์ซึ่งเส้นทางส่วนใหญ่จะขนานไปกับ I-40 SH-100 แยกออกจาก US-64 ที่ทางแยกประมาณ3/4ไมล์ (1.2 กม .)ทางตะวันออกของเส้นแบ่งเขตปกครองมัสโกกี-เซควอยาห์ ในเมืองกอร์ [ ^{20 ] ที่}ทางแยกเดียวกันนี้ US-64 จะมาบรรจบกับSH-10ซึ่งวิ่งตามออกจากเมืองกอร์ก่อนที่จะแยกออกไปทางตะวันออกเฉียงใต้ของเมือง US-64 วิ่งต่อไปเพียงลำพังจนถึงเมืองเวียนซึ่งตัดกับSH-82ทางตะวันออกของเวียน US-64 ให้บริการเมืองซัลลิซอว์ซึ่งเป็นที่ตั้งของที่ทำการเขตปกครอง โดยทับซ้อนกับUS-59ทางด้านตะวันออกเฉียงใต้ของเมือง จะมาถึงทางแยกต่างระดับกับ I-40 (ทางออก 311 จากทางหลวงระหว่างรัฐ) ทางหลวง US-64 มุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงใต้จาก Sallisaw แล้ววกกลับไปทางตะวันออกที่จุดสิ้นสุดทางตะวันออกของSH-141โดยจะลอดใต้ I-40 ทางตะวันออกของจุดนี้ แม้ว่าจะไม่มีทางเชื่อมระหว่างถนนทั้งสองสายก็ตาม จากนั้น US-64 ก็เข้าสู่Muldrowที่นี่ทางหลวงจะตัดกับ SH-64B จากนั้น US-64 ก็มุ่งหน้าต่อไปยังRolandซึ่งมีทางแยกต่างระดับกับ I-40 อีกแห่งหนึ่ง (ทางออก 325) จากนั้นทางหลวงจะเลี้ยวไปทางตะวันออกเฉียงใต้ ผ่านทางเหนือของMoffettโดยมีทางแยกต่างระดับสองแห่งที่ให้บริการ SH-64D ซึ่งมุ่งหน้าไปทางเหนือสู่Dora รัฐอาร์คันซอและ Grand Boulevard ซึ่งมุ่งหน้าไปทางใต้สู่ Moffett จากนั้น US-64 ก็ข้ามแม่น้ำอาร์คันซอเป็นครั้งที่สี่ ซึ่งเป็นการข้ามครั้งสุดท้ายในโอคลาโฮมา ฝั่งตะวันออกของแม่น้ำเป็นเส้นแบ่งเขตแดนระหว่างรัฐโอคลาโฮมาและอาร์คันซอ^{[ 4 ]} 

ทางหลวงรัฐหมายเลข 64A
ที่ตั้ง	เพอร์รี่
ความยาว	2  ไมล์[ 32 ]  (3.2  กม.)
มีอยู่	ค.ศ. 1964 [ 29 ] – ค.ศ. 1971 [ 33 ]

ทางหลวงรัฐหมายเลข 64Aเริ่มต้นที่ทางออก 186 ของ I-35 และทอดยาวไปทางตะวันออกเข้าสู่เมืองเพอร์รีเป็นระยะทางประมาณ2 ไมล์ (3.2 กม.) [ ^{32 ] SH} -64A ปรากฏครั้งแรกในแผนที่ทางหลวงรัฐอย่างเป็นทางการในปี 1965 แม้ว่าจะไม่ได้ระบุว่าเป็น SH-64A จนกระทั่งฉบับปี 1966 ^{[ 29 ] [ 40 ]} 

เมื่อมีการปรับแนวเส้นทาง US-64 ใหม่ในช่วงประมาณปี 1971 เส้นทาง US-64 ก็ถูกปรับแนวให้ตามเส้นทาง SH-64A ผ่านเมืองเพอร์รี การกำหนดเส้นทาง SH-64A ถูกยกเลิกในเวลานั้น^{[ 33 ]}

ทางหลวงรัฐหมายเลข 64B
ที่ตั้ง	เทศมณฑลเซควอยาห์
ความยาว	11.39  ไมล์[ 20 ]  (18.33  กม.)
มีอยู่	ค.ศ. 1958 [ 41 ] –ปัจจุบัน

ทางหลวงรัฐหมายเลข 64Bเริ่มต้นที่ทางออก 321 ของทางหลวงหมายเลข I-40 ในเมืองมัลโดรว์ และมุ่งหน้าไปทางเหนือตามถนนเมนสตรีท เชื่อมต่อกับทางหลวงหมายเลข US-64 ที่ระยะ0.6 ไมล์ (0.97 กม.) ทางเหนือ ของทางหลวงระหว่างรัฐ^{[ 42 ]}จากตรงนี้ ทางหลวงจะมุ่งหน้าไปทางเหนือตามถนนเมนสตรีทผ่านใจกลางเมืองมัลโดรว์ หลังจากผ่านใจกลางเมืองแล้ว ทางหลวงรัฐหมายเลข 64B จะออกจากเขตเมืองและมุ่งหน้าไปทางเหนือสู่เมืองลอง ที่ไม่ได้รวม อยู่ในเขตเทศบาล ทางเหนือของเมืองลอง ทางหลวงจะสิ้นสุดที่ทางหลวงรัฐหมายเลข 101ทางหลวงรัฐหมายเลข 64B มีความยาวทั้งหมด11.39 ไมล์ (18.33 กม. ) ^{[ 20 ]}  

SH-64B ปรากฏครั้งแรกในแผนที่ทางหลวงของรัฐในปี พ.ศ. 2492 ในรูปแบบทางหลวงลูกรัง^{[ 41 ]}ในปี พ.ศ. 2505 ทางหลวงครึ่งทางใต้ได้รับการปูผิวจราจรแล้ว^{[ 43 ]}ส่วนที่เหลือของทางหลวงได้รับการปูผิวจราจรในปีถัดมา^{[ 28 ]}

ทางหลวงรัฐหมายเลข 64C
ที่ตั้ง	เทศมณฑลเซควอยาห์
ความยาว	9  ไมล์[ 44 ]  (14  กม.)
มีอยู่	ประมาณ พ.ศ. 2516 [ 44 ] – ประมาณ พ.ศ. 2518 [ 45 ]

ทางหลวงรัฐหมายเลข 64Cเป็นทางหลวงรัฐสายสั้นๆ ในเขต Sequoyah County ซึ่งมีอยู่เพียงช่วงสั้นๆ ในช่วงต้นทศวรรษ 1970 ทางหลวงรัฐหมายเลข 64C เริ่มต้นที่ทางหลวงรัฐหมายเลข 64B ทางเหนือของ Muldrow จากนั้นมุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงใต้ในลักษณะขั้นบันได โดยใช้ถนนลูกรังและถนนลาดยางผสมกัน ไปจนถึง Roland จาก Roland ก็มุ่งหน้าไปทางใต้ ข้ามทางหลวงหมายเลข I-40 และสิ้นสุดทางตะวันออกที่ทางหลวงหมายเลข US-64 มีความยาว9 ไมล์ (14 กิโลเมตร ) ^{[ 44 ]} 

SH-64C ปรากฏครั้งแรกในแผนที่ทางหลวงของรัฐในปี พ.ศ. 2517 ^{[ 44 ]}ในปีต่อมา ส่วนของทางหลวงระหว่างตัวเมืองโรแลนด์และ US-64 ได้ถูกถอดออกจากระบบทางหลวงของรัฐ ทำให้ความยาวลดลงเหลือแปดไมล์ (13 กม . ) ^{[ 46 ]}และถูกถอดออกจากระบบทางหลวงของรัฐทั้งหมดในปี พ.ศ. 2519 ^{[ 45 ]} 

ทางหลวงรัฐหมายเลข 64D
ที่ตั้ง	เทศมณฑลเซควอยาห์
ความยาว	3.65  ไมล์[ 20 ]  (5.87  กม.)
มีอยู่	ค.ศ. 1973 [ 44 ] –ปัจจุบัน

ทางหลวงรัฐหมายเลข 64Dเป็นทางหลวงที่เริ่มต้นที่ US-64 ในเมืองมอฟเฟ็ตต์วิ่งขนานไปกับเส้นแบ่งเขตแดนรัฐโอคลาโฮมา-อาร์คันซอ ไปจนถึงจุดสิ้นสุดทางเหนือที่ทางออกหมายเลข 330 ของ I-40 ทางตะวันตกของเมืองโดรา รัฐอาร์คันซอทางหลวงรัฐหมายเลข 64D มีความยาว3.65 ไมล์ (5.87 กิโลเมตร) ^{[ 20 ]} 

SH-64D ปรากฏครั้งแรกในแผนที่ของรัฐในปี พ.ศ. 2517 ในเวลานั้น ทางหลวงมีพื้นผิวเป็นถนนลูกรัง^{[ 44 ]}ในปีถัดมา ทางหลวงได้รับการปูผิวทางทั้งหมด^{[ 46 ]}