ทางหลวง หมายเลข US  29 เข้าสู่ใจกลางเมืองฟลอมาตันโดยใช้เส้นทางร่วมกับ ทางหลวง หมายเลข SR  113จากสะพานข้ามลานรถไฟขนาดใหญ่ทางเหนือของเมืองเซ็นจูรี รัฐฟลอริดาหลังจากลงจากสะพานข้ามทั้งลานรถไฟและถนนริงโกลด์แล้ว เส้นทางนี้จะใช้ชื่อว่าถนนซิดนีย์ อี. แมนนิง บูเลอวาร์ด และมีจุดตัดแรกกับถนนเชิร์ช ถนนจะวิ่งตรงไปทางเหนือเป็นระยะสั้นๆ หนึ่งช่วงตึกระหว่างถนนคอลเลจและถนนป็อปลาร์ จากนั้นจะเลี้ยวกลับไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนือ ถนนซิดนีย์ อี. แมนนิง บูเลอวาร์ด สิ้นสุดที่ทางหลวงหมายเลขUS  31และทางหลวงหมายเลข US  29/SR  113 จะเลี้ยวขวามาบรรจบกับเส้นทางทั้งสองโดยใช้เส้นทางร่วมกัน ข้ามสะพานเหนือลำธารบิ๊กเอสแคมเบีย ตลอดเส้นทางร่วมกับทางหลวงหมายเลข US  31 ถนนจะคดเคี้ยวไปตามด้านเหนือของเส้นแบ่งเขตแดนระหว่างรัฐอลาบามาและฟลอริดา และบางครั้งก็เลี้ยวไปทางทิศตะวันออกเฉียงใต้

ทางหลวงหมายเลข 113 (SR  113) เลี้ยวซ้ายและแยกออกจากทางหลวงหมายเลข 29 (US 29) และ ทางหลวงหมายเลข 31 (US 31)  มุ่งหน้าไปยังจุดสิ้นสุดที่ทางหลวง หมายเลข 65 (I-65)ในขณะที่ ทางหลวงหมายเลข 29 (US 29)  และ ทางหลวงหมายเลข 31 ( US 31) ยังคงวิ่งไปตามทางหลวง หมายเลข3  (SR 3) ที่ซ่อนอยู่ตลอดเส้นทางที่เหลือ ทางหลวงหมายเลข 29 (US 29), ทางหลวงหมายเลข 31 (US 31), ทางหลวงหมายเลข 3 (SR 3) และ ทางหลวงหมายเลข 15 (SR 15) ส่วนใหญ่จะคดเคี้ยวไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ ส่วนหนึ่งของทางหลวงหมายเลข 31 (US 31) เดิมแยกออกไปทางทิศตะวันออกเมื่อเข้าสู่ เมืองพอล ลาร์ด (Pollard ) แต่ทางหลวงหมายเลข 29/31/3 (US 29/US 31/3) จะเลี่ยงผ่านชุมชนนั้น ถนนตัดกับส่วนเดิมสามครั้งหลังจากนี้ เส้นทางเหล่านี้ผ่าน โรงงานกระดาษ จอร์เจีย-แปซิฟิก (Georgia-Pacific)นอก เขตเมือง บรูว์ตัน (Brewton ) หลังจากข้ามสะพานเหนือลำธารเบิร์นท์คอร์น (Burnt Corn Creek) เส้นทางเบี่ยงสำหรับรถบรรทุกจะเลี้ยวซ้ายไปยังถนนเพอร์ซิมมอน (Persimmon Street) เนื่องจากถนนสายหลักอยู่ใกล้กับ เส้นทาง รถไฟสายลุยส์วิลล์และแนชวิลล์ (Louisville and Nashville Railroad) เดิมมากเกินไป ซึ่งนำไปสู่ย่านการค้าประวัติศาสตร์ของบรูว์ตัน (Brewton Historic Commercial District ) เส้นทางที่ใช้ร่วมกับทางหลวงหมายเลข US 31/SR 3 สิ้นสุดที่ทางหลวงหมายเลข SR 41และทางหลวงหมายเลข US 29 และ SR 41 ตัดผ่านเส้นแบ่งนั้นทันที โดยใช้เส้นทางร่วมกันแบบสวนทางถนนสายนี้ข้ามสะพานบัดดี้ มิตเชลล์ เหนือลำธารเมอร์เดอร์ ครีก เข้าสู่เมืองอีสต์ บรูว์ตันและถนนมิลเดรดเปลี่ยนชื่อเป็นถนนฟอเรสต์ จุดสิ้นสุดของการใช้ร่วมกับทางหลวงหมายเลข SR 41 ยังเป็นจุดเริ่มต้นของทางหลวงหมายเลข SR 15ซึ่งใช้เส้นทางเดียวกันเกือบตลอดส่วนที่เหลือของรัฐ                

เช่นเดียวกับช่วงที่ทับซ้อนกับ ทางหลวง  หมายเลข 31 ของสหรัฐฯ  ทางหลวงหมายเลข 29 ของสหรัฐฯ จะคดเคี้ยวไปทางด้านเหนือของเส้นแบ่งเขตแดนระหว่างรัฐอลาบามาและฟลอริดา โดยจะโค้งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือเล็กน้อย และเป็นจุดสิ้นสุดของถนนในเขตปกครองสองสาย ได้แก่ ถนนในเขตปกครองหมายเลข 22 (CR  22; ถนนริดจ์) และ CR  4 (ถนนแบรนท์ลีย์) ก่อนที่จะโค้งกลับไปทางทิศตะวันออก ทางตะวันออกของ CR  43  ทางหลวงหมายเลข 29 ของสหรัฐฯ/ทางหลวงหมายเลข 15 ข้ามสะพานเหนือแม่น้ำโคเนคูห์เข้าสู่ป่าสงวนแห่งชาติโค เนคูห์ ซึ่งผ่านเมืองดิกซี แล้วข้ามเส้นแบ่งเขตปกครอง ระหว่างเทศมณฑลเอสแคมเบีย และโควิงตันระหว่างทาง ทางหลวงหมายเลข 29 ผ่านชุมชนโรมและเพลแซนต์โฮม และหลังจากโค้งไปทางทิศเหนือและออกจากป่าแล้ว จะเป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของ ทางหลวงหมายเลข 137ของสหรัฐฯ เมื่อเดินทางต่อไปตามเส้นทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ เส้นทางนี้จะผ่านเมืองแคโรไลนาซึ่งมีทางแยกรูปตัว Y กับถนน CR  36 (ถนนเจคอบส์) และทางแยกย่อยสั้นๆ กับถนน CR  31 ระหว่างทางแยกที่มีไฟสัญญาณจราจรกับถนนร็อคโฮลบริดจ์ และถนนเซเลมเชิร์ช ซึ่งไม่มีสัญญาณไฟจราจร

ถนนสายนี้เข้าสู่แคว้นอันดาลูเซีย อย่างเป็นทางการ ที่จุดสิ้นสุดทางใต้ของเส้นทางร่วมกับทางหลวงหมายเลข 55 (SR 55 ) ทางหลวงหมายเลข 29/15/55 (US  29/SR  15/SR  55) กลายเป็นทางหลวงสี่เลนที่ไม่มีเกาะกลางถนน โดยมีเลนเลี้ยวซ้ายตรงกลาง ถนนสายนี้ผ่านปลายอีกด้านหนึ่งของถนนบรูคลิน (CR  42) จากนั้นมุ่งหน้าไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ ไปบรรจบกับจุดสิ้นสุดทางใต้ของถนนเซาท์ทรีน็อทช์ ซึ่งเคยเป็นส่วนหนึ่งของทางหลวงหมายเลข 15 (SR 15) ทางหลวงหมายเลข 55 (SR  55) ออกจากเส้นทางร่วมกับทางหลวงหมายเลข 29 (US 29  ) ที่ปลายด้านตะวันตกของเส้นทางร่วมกับทางหลวง หมายเลข 84/12 ( US  84 / SR  12)และ ทางหลวงหมายเลข 29/15 (US 29 /SR 15) เข้าร่วมกับเส้นทางนั้นในอีกเส้นทางหนึ่ง ทางหลวง หมายเลข 29/84/12/15 (US 29 /US 84/SR 15) ข้ามทางรถไฟขณะที่โค้งไปทางทิศตะวันออกจนกระทั่งวิ่งไปทางทิศตะวันออกเฉียงใต้ จากนั้นตรงไปทางทิศตะวันออกจนมาบรรจบกับถนนทรีนอร์ธอีกครั้ง จุดตัดนี้เป็นจุดสิ้นสุดอย่างเป็นทางการของเส้นทางร่วมระหว่างทางหลวงหมายเลข 29/84 (US 29/US 84) ทางหลวงหมายเลข US 29/SR 15 เลี้ยวซ้ายเข้าสู่ถนน Three Notch Road ในขณะที่ทางหลวงหมายเลข US 84/SR 12 ตัดผ่านทางรถไฟสายเดียวกันกับที่พบทางตะวันออกเฉียงเหนือของจุดเริ่มต้นของเส้นทางร่วม และวิ่งไปทางตะวันออกผ่านเมือง Opp , ElbaและDothanมุ่งหน้าไปยังชายฝั่งรัฐจอร์เจีย            

ทางเหนือของอันดาลูเซีย ถนนจะโค้งไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนือเมื่อเข้าใกล้จุดสิ้นสุดด้านตะวันตกของ CR  40 (ถนนแอนติออค) จากนั้นจะตรงไปทางทิศเหนือเมื่อวิ่งผ่านฮีธซึ่งเป็นจุดที่ส่วนหนึ่งของ SR  15 และถนนทรีน็อทช์ (ปัจจุบันรู้จักกันในชื่อถนนสตรอว์นสคูล) แยกออกไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ หลังจากจุดตัดกับถนนบาร์ตัน ถนน US  29/SR  15 จะโค้งไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนืออีกครั้ง โดยแทนที่เส้นทางของถนนบาร์ตัน จากนั้น ถนนลูกรังชื่อ CW Green Road จะแยกออกไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนือของถนน เส้นทางจะลงเนินไปตามทางที่วิ่งลอดใต้สายไฟฟ้า จากนั้นวิ่งข้ามท่อระบายน้ำก่อนที่จะโค้งซ้ายอีกครั้งและพบกับปลายด้านเหนือของ CW Green Road ซึ่งคราวนี้เป็นถนนลาดยาง ทันทีหลังจากจุดตัดนี้ จะพบกับ CR  82 (ถนนเฮย์กูด) และวิ่งคู่ขนานไปในลักษณะที่ไม่เด่นชัดขณะที่โค้งไปทางทิศตะวันตก ถนนสายนี้ข้ามสะพานอีกแห่งหนึ่งเหนือแม่น้ำโคเนคูห์และเข้าสู่เมืองแกนต์ซึ่งถนนจะวิ่งตรงไปทางเหนือ ระหว่างทางทำหน้าที่เป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของถนน CR  59 (ถนนพอยต์เอ) แยกออกจากถนน CR  82 อีกส่วนหนึ่งที่ถนนแกนต์-เรดเลเวล และทำหน้าที่เป็นจุดสิ้นสุดทางใต้ของถนน CR  37 (ถนนโอ๊คลีย์-สตรีค) ถนนจะโค้งไปทางตะวันออกเฉียงเหนือ ผ่านเมืองดันส์แล้ววิ่งเลียบชายฝั่งทางเหนือของทะเลสาบแกนต์ในที่สุดก็ผ่านเมืองเคลียร์วิวโดยรักษาเส้นทางเดิมไว้ค่อนข้างมากในขณะที่แนวชายฝั่งของทะเลสาบเคลื่อนห่างออกไปจากถนน ถนน US  29/SR  15 เข้าสู่เขตเครนชอว์ซึ่งจะกลายเป็นทางหลวงอันดาลูเซียและผ่านเมืองเซียร์ไรท์ถนนจะโค้งเล็กน้อยไปทางซ้าย แต่ยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงเหนือขณะผ่านเมืองโดซิเออร์ซึ่งมีทางแยกที่มีสัญญาณไฟเลี้ยวกับ ถนน CR 77 และกลายเป็นทางหลวงโดซิเออร์ ทางเหนือขึ้นไปอีก ถนนสายนี้ทำหน้าที่เป็นจุดสิ้นสุดทางตะวันออกของทางหลวงSR  106ถนนสายนี้เข้าสู่เมืองแบรนท์ลีย์ทางทิศตะวันตกของทางแยกกับถนนสปริงฮิลล์ และเปลี่ยนชื่อเป็นถนนเวสต์เอ็มเม็ตต์ ซึ่งทอดยาวไปทางทิศตะวันออกจนถึงใจกลางเมือง จากนั้นจะเลี้ยวซ้ายเข้าสู่ทางแยกกับทางหลวงสหรัฐ หมายเลข 331และทางหลวงรัฐหมายเลข 9 ที่ไม่มีป้ายบอกทาง ในขณะที่ถนนอีสต์เอ็มเม็ตต์ยังคงเป็นถนนในเมืองต่อไป ทางหลวงสหรัฐหมายเลข 29,  331,  9 และ 15 ใช้เส้นทางร่วมกันจนกระทั่งแยกกันที่เมืองลูเวอร์นโดยเฉพาะที่ทางหลวงรัฐหมายเลข 10 (ถนนเธิร์ด) ทางหลวงสหรัฐหมายเลข 331 เลี้ยวซ้ายเข้าสู่ถนนเวสต์เธิร์ด ในขณะที่ทางหลวงสหรัฐ หมายเลข 29 เลี้ยวขวาเข้าสู่ถนนอีสต์เธิร์ด จากนั้น ทางหลวงสหรัฐ หมายเลข 29 และทางหลวง รัฐหมายเลข 9 จะ... 15. ขับตามทางหลวงหมายเลข 10 ไปทางทิศตะวันออก โดยชื่อถนนจะเปลี่ยนจาก East Third Street เป็น Troy Highway จากนั้นจะโค้งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือเข้าสู่เส้นแบ่งเขตระหว่างเทศมณฑล Crenshaw และPikeทางเหนือของทางหลวงหมายเลข 50 (Camp Ground Church Road) เมื่อเข้าสู่เทศมณฑล Pike แล้ว ถนนจะเริ่มโค้งไปทางทิศตะวันออก

หลังจากตัดกับถนน CR  1174 (เดิมคือ CR  31) ถนนจะลงสู่หุบเขาแล้วขึ้นเนินเขาซึ่งถึงยอดเนินก่อนถึงจุดตัดกับถนน CR  2205 (เดิมคือ CR  47) ทางตะวันออกของถนน CR  2214 และ CR  1165 (เดิมเป็นส่วนหนึ่งของ CR  25) ถนนจะข้ามสะพานที่สามเหนือแม่น้ำโคเนคูห์ เมื่อใกล้ถึงเมืองทรอยทางรถไฟจะเริ่มขนาบข้างทางด้านเหนือของถนน ขณะที่ถนน CR  1101 วิ่งเลียบไปทางด้านเหนือของรางรถไฟเหล่านั้น และถนน US  29/SR  10 ก็เปลี่ยนชื่อเป็นถนนมอนต์โกเมอรี ถนน SR  10 แยกออกจากถนน US  29/SR  15 ที่ทางแยกต่างระดับแบบครึ่งวงกลมกับ ถนน US  231และ ถนน SR  53 ที่ไม่มี ป้ายบอกทาง ทางลาดจะอยู่ทางมุมตะวันตกเฉียงใต้และตะวันออกเฉียงใต้เนื่องจากทางรถไฟขนาบข้างทางด้านเหนือของถนน เราจะพบกับถนนทรีน็อทช์อีกครั้ง เมื่อทางหลวงหมายเลข US  29/SR  15 แยกออกจากถนนมอนต์โกเมอรี แล้วเลี้ยวซ้ายไปทางเหนือ ข้ามทางรถไฟสายเดียวกับที่เคยผ่านเหนือทางหลวงหมายเลข US  231 ซึ่งโค้งไปทางเหนือเช่นกัน ในระหว่างนี้ เส้นทางจะวิ่งไปทางตะวันออกเฉียงเหนือจนกระทั่งเลยทางแยกถนนเลิฟ แล้วจึงเลี้ยวตรงไปทางเหนือ ถนนจะวิ่งเลียบด้านตะวันตกของจัตุรัสกลางเมืองระหว่างถนนเชิร์ชและถนนเอล์ม และต่อมาจะผ่านด้านนอกเขตประวัติศาสตร์ถนนคอลเลจหลังจากทางแยกกับถนนเพียร์สัน ถนนจะโค้งไปทางตะวันออกเฉียงเหนือ

เริ่มต้นใกล้กับโรงเก็บสินค้าแช่เย็น ถนนจะวิ่งเลียบไปทางด้านตะวันตกของทางรถไฟสายเดียวกันกับที่พบในตัวเมืองทรอย หลังจากตัดกับถนน CR  55 ถนนจะข้ามสะพานเหนือทางรถไฟสายนั้น แล้ววิ่งเลียบไปทางด้านตะวันออก ทั้งถนนและทางรถไฟจะโค้งจากทิศตะวันออกเฉียงเหนือไปยังทิศตะวันออกเฉียงใต้ และระหว่างทาง ทางหลวง US  29/SR  15 จะเป็นจุดสิ้นสุดทางใต้ของทางหลวง SR  223ถนนจะโค้งไปทางทิศตะวันออกเฉียงใต้จนกระทั่งเข้าสู่เมืองแบงค์สซึ่งจะเลี้ยวซ้ายไปยังทางแยกที่มีสัญญาณไฟกระพริบกับถนนมอนติเซลโล โดยข้ามทางรถไฟสายเดียวกันนั้น ในขณะที่ทางหลวงSR  93จะวิ่งไปทางใต้จากที่นั่น ทางหลวง US  29/SR  15 ส่วนใหญ่วิ่งไปทางทิศตะวันออก เนื่องจากเป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของทางหลวง SR  201หลังจากผ่านพื้นที่ชุ่มน้ำบางส่วนรอบๆ ริชแลนด์ครีกแล้ว จะเป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของทางหลวงSR  130ทางเหนือของมอนติเซลโล จากนั้นเส้นทางจะโค้งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ ชุมชนสุดท้ายในไพค์เคาน์ตี้คือโจซีจากนั้นถนนจะมุ่งหน้าไปทางทิศเหนือ-ตะวันตกเฉียงเหนือก่อนถึงจุดตัดกับถนน CR  6628 หลังจากโค้งไปทางขวาเมื่อตัดกับถนน CR  6652 ถนนจะวิ่งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือเมื่อข้าม เส้นแบ่ง เขตบูลล็อกเคาน์ตี้และลงเนิน หลังจากข้ามเส้นแบ่งเขตแล้ว ถนนจะผ่านชุมชนต่างๆ เช่นแทนยาร์ดซึ่งตัดกับถนน CR  53 ก่อนที่จะโค้งไปทางทิศเหนือมากขึ้นเมื่อวิ่งไปตามสะพานข้ามลำธารมิลล์และดับเบิล จากนั้นก็ถึงเพโรเตซึ่งตัดกับถนน CR  8 แล้วโค้งกลับเมื่อขึ้นเนินเล็กน้อยก่อนที่จะวิ่งตรงไปทางทิศเหนือ ถนนจะเอียงไปทางทิศเหนือ-ตะวันตกเฉียงเหนือเมื่อเข้าสู่บลูส์โอลด์สแตนด์จากนั้นก็เริ่มโค้งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือเมื่อผ่านสก็อตแลนด์ เส้นทางนี้ คดเคี้ยวผ่านแนวเขตสายส่งไฟฟ้าก่อนที่จะโค้งอีกครั้งไปทางทิศเหนือ ผ่านเมืองอะเบอร์ฟอยล์ซึ่งมีช่วงที่ทับซ้อนกับถนน CR  31 เล็กน้อย แต่ที่สำคัญกว่านั้นคือทำหน้าที่เป็นจุดสิ้นสุดทางเหนือของทางหลวงSR  239โดยมีถนนเชื่อมต่ออยู่ทางใต้ของจุดสิ้นสุดนั้น จากนั้นทางหลวง US  29 ก็โค้งไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนือ

เมื่อเข้าใกล้Union Springsขณะที่ข้ามสะพานที่สี่เหนือแม่น้ำ Conecuh ถนนUS  29 Truckพร้อมกับถนน SR  197 ที่ซ่อนอยู่ (Martin Luther King Boulevard South) จะแยกออกไปทางขวา จากนั้นถนนจะเลี้ยวตรงไปทางเหนือสู่ถนน South Prairie Street ถัดไปทางเหนือ ถนนจะข้ามสะพานเหนือทางรถไฟที่ถูกทิ้งร้างระหว่างถนน Underwood และ Holcombe ต่อมา ถนน South Prairie Street จะเปลี่ยนเป็นถนน North Prairie Street เมื่อ US  29/SR  15 เลี้ยวขวาเข้าสู่ถนนร่วมที่กับUS  82และถนน SR  6 ที่ไม่มีป้ายบอกทาง (Blackmon Avenue) เป็นระยะทางสองช่วงตึก ถนนร่วมนี้ยังไม่สิ้นสุด เนื่องจาก US  29/US  82/SR  6/SR  15 เลี้ยวซ้ายเข้าสู่ Martin Luther King Boulevard North ซึ่งเป็นจุดสิ้นสุดของ US  29 Truck สองช่วงตึกหลังจากนั้น US  82/SR  6 เลี้ยวขวาเข้าสู่ Conecuh Avenue East ซึ่งเป็นจุดสิ้นสุดของถนนร่วม และ US  29/SR  15 ก็ยังคงมุ่งหน้าไปทางเหนือต่อไป เมื่อออกจากเขตเมือง ทางหลวงหมายเลข US  29 จะขยายจากสามเลนเป็นสี่เลนขณะที่โค้งไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนือ จากนั้นจะแคบลงเหลือสามเลนอีกครั้งขณะที่โค้งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ ก่อนที่จะออกจากเมืองไปทางใต้ของ CR  23 แล้ววิ่งข้ามท่อระบายน้ำเหนือลำคลอง Old Towne Creek ในเมือง Sedgefield ทางหลวง หมายเลข US  29 จะโค้งไปทางทิศเหนือ-ตะวันตกเฉียงเหนือและเป็นจุดสิ้นสุดทางทิศตะวันตกเฉียงใต้ของ CR  115 ถนนวิ่งไปในทิศทางเดียวกันค่อนข้างคงที่แม้ว่าจะผ่านพื้นที่ชุ่มน้ำ Moores Creek ก่อนที่จะถึงจุดสิ้นสุดทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือของ CR  115 จากนั้นข้ามสะพานเหนือลำคลอง Dobbs Creek ทางใต้ของเส้นแบ่งเขตเทศมณฑล Bullock– Maconไม่นานหลังจากนั้น ก็วิ่งผ่านFort Davisซึ่งมีช่วงถนนร่วมกับ CR 2 หนึ่งช่วงตึก เนื่องจากมีท่อระบายน้ำเหนือลำน้ำสาขาของ Dobbs Creek จากนั้นก็วิ่งผ่าน ทาง รถไฟและสถานีรถไฟ Seaboard Air Line ที่ถูกทิ้งร้าง ก่อนถึงที่ทำการไปรษณีย์ เมื่อถึงจุดตัดกับถนนเซนต์มาร์ค ถนนจะโค้งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ และเมื่อขึ้นไปทางเหนือจะผ่านชุมชนต่างๆ เช่นคอตตอนแวลลีย์และต่อมาคือเดวิสวิลล์ซึ่งมีเส้นทางร่วมอีกครั้งกับถนน CR  47

ในเมืองทัสเคกี ทางหลวงหมายเลข US  29 จะเปลี่ยนเป็นถนนยูเนียนสปริงส์ บริเวณหน้าโรงเรียนประถมจอร์จ วอชิงตัน คาร์เวอร์ และจะโค้งหักศอกไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนือเมื่อเข้าใกล้ถนน CR  10 ซึ่งจะเปลี่ยนเป็นถนนเซาท์เมน ก่อนถึงใจกลางเมืองทัสเคกี ทางหลวงหมายเลข US  29 จะโค้งขวาเล็กน้อย แต่ยังคงมุ่งหน้าไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนือ วิ่งผ่านใจกลางเมืองทัสเคกีที่มีประวัติศาสตร์ยาวนาน ก่อนจะเลี้ยวขวาหน้าลานกลางเมืองเพื่อไปบรรจบกับทางหลวงหมายเลขUS  80 ที่มุ่งหน้าไปทางทิศตะวันออก และ ทางหลวง หมายเลข SR  8 ที่ไม่มีป้ายบอกทาง ในใจกลางเมืองทัสเคกี ทางหลวงหมายเลข SR  81เริ่มต้นทางด้านตะวันออกของลานกลางเมือง ก่อนจะไปยังถนนนอร์ทเมน ขณะที่ทางหลวงหมายเลข SR  81 สำหรับรถบรรทุกก็เริ่มต้นและวิ่งไปตามแนวเส้นทางเดียวกับทางหลวงหมายเลข US  29 และ US  80 ทางหลวงหมายเลข US  29, US  80, SR  8, SR  15 และ SR  81 สำหรับรถบรรทุก ใช้เส้นทางร่วมกันบนถนนอีสต์มาร์ตินลูเธอร์คิงจูเนียร์ จนถึงทางแยกกับถนนเจเนอรัลแชปปี้เจมส์ ซึ่งทางหลวงหมายเลข 81 สำหรับรถบรรทุกจะเลี้ยวไปทางทิศเหนือ ต่อมาเส้นทางจะเข้าสู่ป่าสงวนแห่งชาติทัสเคกี จากนั้นจะออกจากป่าไปชั่วครู่ ก่อนจะกลับเข้าสู่ป่าอีกครั้ง จนกระทั่งแยกกันที่ทางแยกต่างระดับทางตะวันตกเฉียงใต้ของเมืองอัลไลแอนซ์ซึ่งเป็นจุดสิ้นสุดด้านตะวันออกของทางหลวงหมายเลข 186 ด้วย ทางแยกต่างระดับนี้มีทางลาดสำหรับรถวิ่งไปทางทิศตะวันออกเพียงทางเดียวที่มุมตะวันออกเฉียงใต้ และทางลาดแบบสี่แฉกสองทิศทางที่มุมตะวันตกเฉียงเหนือ หลังจากออกจากป่าเป็นครั้งสุดท้ายและตัดกับถนนลูกรังชื่อถนนลีหมายเลข 191 เส้นทางจะลดระดับลงเล็กน้อยแล้วข้ามเส้นแบ่งเขตระหว่างเทศมณฑล มาคอนและ ลี

ทางตะวันตกเฉียงใต้ของเมืองออเบิร์น ทางหลวง หมายเลข US  29 เปลี่ยนเป็นถนนเซาท์คอลเลจ ผ่านนิคมอุตสาหกรรมที่ถนนค็อกซ์และถนนแซนด์ฮิลล์ (CR  10) จากนั้นมีทางแยกต่างระดับกับ ทางหลวง หมายเลข I-85ที่ทางออก 51 ทางหลวงหมายเลข US  29/SR  15 เชื่อมต่อกับ I-85 ในลักษณะเส้นทางร่วม ขณะที่ถนนเซาท์คอลเลจเปลี่ยนเป็นSR  147ทางหลวงส่วนนี้ยังคงมุ่งหน้าไปทางตะวันออกเฉียงเหนือเข้าสู่เมืองโอเปลิกาเมืองหลวงของเทศมณฑลลี ที่ทางออก 58 ทางหลวงหมายเลข I-85/US 29 มี เส้นทางร่วมกับ ทางหลวงหมายเลข US อีกเส้นหนึ่งที่ทางออก58 ซึ่งเป็นทางแยกต่างระดับแบบสี่ทางลาดที่เชื่อมต่อกับถนนเกตเวย์ไดรฟ์ โดยมีทางหลวงหมายเลขUS 280 (และSR 38 ที่ไม่มีป้ายบอกทาง ) เชื่อมต่อมาจากทางตะวันตกเฉียงเหนือ ทางหลวงทั้งสามสายนี้ตัดผ่าน ทาง รถไฟนอร์ฟอล์กเซาเทิร์นทางตะวันตกของทางแยกต่างระดับแบบสี่ทางลาดที่เชื่อมต่อกับSR 51และSR 169ทางใต้ของใจกลางเมืองโอเปลิกา^{[ 2 ]} US 280/SR 38 แยกไปทางทิศตะวันออกไปยังเมืองฟีนิกซ์ซิตี้และโคลัมบัสที่ทางแยกถัดไปกับUS 431และSR 1 ที่ไม่มีป้ายบอกทาง ซึ่งเป็นทางออก62 ที่ทางออก64 US 29 แยกออกจาก I-85 และไปบรรจบกับ West Point Parkway แต่ถนนจะวิ่งใกล้กับ I-85 จากบริเวณออเบิร์นไปจนถึงใกล้เมืองวินสตัน-ซาเลม รัฐนอร์ทแคโรไลนา            

แม้ว่าถนน US 29 จะแยกจาก I-85 แต่ ก็มีจุดตัดกับถนนสำคัญหลายสายที่มุ่งหน้าไปยังถนนสายนี้ โดยจุดแรกคือถนน Andrews Road (CR  799 ที่ไม่มีป้ายบอกทาง) ซึ่งเชื่อมไปยัง I-85 ที่ทางออก 66 และ ศูนย์กระจายสินค้า ของ Walmartจากนั้นตัดกับ CR  177 ถนนจะเลี้ยวไปทางทิศตะวันออกเล็กน้อยแล้วโค้งไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ เมื่อถึงจุดสิ้นสุดของ CR  390 ถนนจะเลี้ยวไปทางทิศเหนือ-ตะวันออกเฉียงเหนือและวิ่งลอดใต้แนวสายไฟฟ้าแรงสูง CR  266 แยกออกไปทางทิศตะวันตกเฉียงเหนือ ในขณะที่ US  29 แยกออกไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ จากนั้นถนนจะตัดกับ CR  270 จากนั้นถนนจะโค้งไปทางทิศเหนือ-ตะวันออกเฉียงเหนือ แล้วข้ามทางรถไฟที่ถูกทิ้งร้างระหว่างจุดตัดของ CR  268 และ CR  271 และต่อมาวิ่งผ่านพื้นที่ป่าซึ่งตัดกับเส้นแบ่งเขตเทศมณฑล Lee– Chambersที่ซึ่ง West Point Parkway กลายเป็น Millard Fuller Memorial Highway ทางเหนือของพรมแดนนี้ จะเริ่มโค้งเล็กน้อยไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือ ซึ่งจะพบกับ ทางแยกหลายทางยาว 354 ฟุต (108 เมตร)ร่วมกับ CR 388 ^{[ 3 ]}ซึ่งปลายด้านตะวันตกจะนำไปสู่ ​​I-85 ที่ทางออก70   

ถนนสายนี้เข้าสู่เมืองแวลลีย์ อย่างเป็นทางการ ประมาณ0.3 ไมล์ (0.48 กม.)ทางทิศตะวันตกเฉียงใต้ของทางแยกกับถนนเบน บราวน์ หลังจากทางแยกกับถนนจั๊ดจ์ บราวน์ ถนนจะค่อยๆ ขยายจากสองเลนเป็นสี่เลนเมื่อข้ามสะพานดูเวย์น บริดจ์ และหลังจากทางแยกกับถนนบายพาสแฟร์แฟ็กซ์ ก็จะกลายเป็นทางหลวงแบบแบ่งเลน จากนั้นถนนจะคดเคี้ยวผ่านชุมชนแฟร์แฟ็กซ์ เดิม ถนนตัดผ่านส่วนหนึ่งของเขตประวัติศาสตร์ที่ตั้งชื่อตามชุมชนนั้น หลังจากออกจากเขตนั้นที่ทางแยกกับถนนคัสเซตาและถนนริเวอร์ ทางแยกจะสิ้นสุดที่ถนนชื่อ "บูเลอวาร์ด" แต่ถนนยังคงกว้างสี่เลนเมื่อเริ่มขนาบข้างเส้นทางรถไฟแชตตาฮูชีแวลลีย์ [ ^{4 ] นอกจาก}นี้ยังมีเลนเลี้ยวซ้ายตรงกลางอย่างต่อเนื่อง ซึ่งมีอยู่เกือบตลอดส่วนที่เหลือของรัฐ 

ในอดีตชุมชนแลงเดลถนนจะคดเคี้ยวลงเนินเล็กน้อย จากนั้นจะโค้งจากถนนสายที่ 64 ไปยังถนนสายที่ 20 ขณะที่เส้นทางจะแยกออกจากถนนอีกครั้งเพื่อวิ่งไปตามสะพานไม้คลุมหลังคาอนุสรณ์ฮอเรซ คิง เส้นทาง เส้นทางเดิน และสะพานเป็นส่วนหนึ่งของเขตประวัติศาสตร์แลงเดลเช่นเดียวกับโรงงานปั่นฝ้ายแลงเดลเดิม หอประชุมอนุสรณ์เซียร์ส และโรงเรียนต่างๆ ระหว่างถนนสายที่ 21 และถนนสายที่ 59 ทางหลวงสหรัฐหมายเลข 29 ข้ามสะพานเหนือลำธารมัวร์ส จากนั้นตัดกับถนน CR  209 (ถนนฟอบ เจมส์) ซึ่งมีทางข้ามกับเส้นทางรถไฟสายเดียวกันด้วย^{[ 4 ​​]}ถนนฟอบ เจมส์นำไปสู่ทางออก 77 บนทางหลวง I-85 เส้นทางจะเข้าสู่ชุมชนเดิมEady City ใกล้กับ Lanier Health Services และอยู่ในบริเวณนั้นจนถึงทางแยกถนน 40th Street แต่เส้นทางยังคงอยู่ใน Valley แม้ว่าบริเวณถนน 33rd Street จะเข้าสู่ชุมชนเดิมที่รู้จักกันในชื่อShawmutซึ่งวิ่งไปตามขอบด้านตะวันออกของเขตประวัติศาสตร์ Shawmutขอบเขตทางเหนือของเขตนั้นสิ้นสุดที่ถนน 29th Boulevard ซึ่งอยู่ห่างจากถนน 23rd Drive ไปทางเหนือ43 ฟุต (13 เมตร) ^{[ 5 ]}ซึ่งเป็นทางเข้าสู่ Shawmut ทางเหนือของถนน 28th Street เล็กน้อย ทางหลวงแบ่งช่องจราจรจะกลับมาอยู่ใกล้กับ I-85 ที่ทางออก79 ซึ่งเป็นทางออกสุดท้ายของ I-85 ภายในรัฐ  

ในเมืองลาเน็ตต์ถนนสายนี้วิ่งข้ามสะพานเหนือ เส้นทาง รถไฟสายเก่าของเวสเทิร์นเรลเวย์ออฟอลา บามา (WRA) จากนั้นก็เป็นจุดสิ้นสุดด้านตะวันออกของ ทางหลวงหมายเลข 50 ( SR  50)ซึ่งเป็นทางหลวงรัฐสายสุดท้ายที่ตัดกับทางหลวงหมายเลข 29 (US 29) ณ จุดตัดนั้น ถนนจะโค้งตรงไปทางทิศตะวันออกเฉียงเหนือและกลายเป็นถนนกลิเมอร์ (Glimer Avenue) มีถนนด้านหน้าบ้านพักอาศัยวิ่งเลียบด้านตะวันออกระหว่างถนนเซาท์ 14th และถนนเซาท์ 10th ณ จุดตัดกับถนนเฟิร์สต์ (First Street) ลำดับหมายเลขของถนนด้านข้างจะกลับด้านไปทางด้านหน้า ทางเหนือของจุดนั้น เส้นทางรถไฟ WRA เดียวกันกับที่ถนนตัดผ่านก่อนถึงจุดตัดกับ SR  50 เริ่มขนาบข้างด้านตะวันออกของถนน จุดตัดสุดท้ายในรัฐอลาบามาคือกับถนนนอร์ทเซเว่นท์อเวนิว (North Seventh Avenue) ซึ่งเป็นถนนในท้องถิ่นที่เต็มไปด้วยโชว์รูมรถยนต์และรถบรรทุก ทางหลวงหมายเลข 29 เข้าสู่รัฐจอร์เจียซึ่งวิ่งจากทิศตะวันตกเฉียงเหนือไปยังทิศตะวันออกเฉียงใต้และเมืองเวสต์พอยต์ (West Point)จึงทำให้ ทางหลวงหมายเลข 15 (SR  15) สิ้นสุดลง