ทางรถไฟเซาท์ไซด์แห่งลองไอส์แลนด์และทางรถไฟเซ็นทรัลแห่งลองไอส์แลนด์เคยมีสถานีอีกแห่งหนึ่งในโคปิเอกทางตะวันออกชื่อเบลมอนต์จังก์ชัน ซึ่งเปิดให้บริการระหว่างปี 1873 ถึง 1885 ^{[ 2 ]}ไม่เป็นที่ทราบแน่ชัดว่าทางรถไฟลองไอส์แลนด์สร้างสถานีโคปิเอกเพื่อทดแทนเบลมอนต์จังก์ชันหรือไม่ แต่สถานีนี้เคยทำหน้าที่เป็นสถานีทดแทนมาก่อน^{[ 3 ] [ 4 ] [ 5 ]}

สถานีโคปิเอก (Copiague Station) สร้างขึ้นครั้งแรกในปี 1902 และได้รับการสร้างใหม่โดยเพิ่มชานชาลาชั่วคราวระดับสูงสำหรับรถไฟสาย M1เมื่อวันที่ 25 ตุลาคม 1968 สถานีเดิมถูกแทนที่ด้วยสถานียกระดับปัจจุบันซึ่งเปิดให้บริการเมื่อวันที่ 7 สิงหาคม 1973 สถานีแห่งนี้เป็นหนึ่งในสถานีรถไฟไม่กี่แห่งตามแนวเส้นทางรถไฟบาบิลอน (Babylon Branch) ทางตะวันตกของแพทโชก (Patchogue) ที่ไม่ได้สร้างขึ้นโดยบริษัทรถไฟเซาท์ไซด์ (South Side Railroad) แห่งลองไอส์แลนด์ (Long Island)ตั้งแต่ แรกเริ่ม

ในปี 2023 MTA ตกลงที่จะทำให้สถานี Amityville, Copiague และ Lindenhurst สามารถเข้าถึงได้ด้วยรถเข็นเพื่อยุติคดีความ^{[ 6 ]}ลิฟต์ที่สถานี Copiague เปิดให้บริการเมื่อวันที่ 16 พฤษภาคม 2024 ^{[ 7 ] [ 8 ]}โครงการนี้ทำให้สถานีเป็นไปตามข้อกำหนดของกฎหมาย Americans with Disabilities Act ^{[ 9 ]}