ฝูงบินนี้ได้รับการจัดตั้งขึ้นโดยเขตการบินตะวันออกเฉียงเหนือ (ต่อมาคือกองทัพอากาศที่ 1 ) ในชื่อฝูงบินขับไล่ที่ 39ซึ่ง เป็นฝูงบินขับไล่ Bell P-39ที่สนามบิน Selfridgeรัฐมิชิแกน โดยเป็นหนึ่งในหลายหน่วยที่รับบุคลากรจากกลุ่มขับไล่ที่ 1ซึ่งประจำการอยู่ที่นั่น ฝูงบินได้ย้ายไปยังสนามบิน Baerรัฐอินเดียนาในวันก่อนการโจมตีเพิร์ลฮาร์เบอร์แต่ไม่นานก็ถูกส่งไปยังสนามบิน Bellingham Army Air Fieldซึ่งทำการบิน ลาดตระเวน ต่อต้านเรือดำน้ำนอกชายฝั่งวอชิงตันจนถึงกลางเดือนมกราคม พ.ศ. 2485 เมื่อได้รับการโอนย้ายจากกลุ่มขับไล่ที่ 31ไปยังกลุ่มขับไล่ที่ 35ซึ่งกำลังเตรียมการส่งไปประจำการที่ออสเตรเลีย^{[ 1 ]}

ได้รับการติดตั้ง เครื่องบิน Lockheed P-38 Lightningระยะไกลและประจำการในกองทัพอากาศที่ 5ในออสเตรเลียในเดือนมิถุนายน พ.ศ. 2485 ภายใต้การบังคับบัญชาของกลุ่มขับไล่ที่ 35 เริ่มปฏิบัติการรบกับญี่ปุ่นด้วยเครื่องบิน Lightning จากฐานทัพในซิดนีย์ ประเทศออสเตรเลีย เมื่อวันที่ 4 พฤษภาคม พ.ศ. 2485 จากนั้นจึงย้ายไปยังพอร์ตมอร์สบี นิวกินี เมื่อวันที่ 22 กรกฎาคม พ.ศ. 2485 ในช่วงปลายปี พ.ศ. 2486 พวกเขาเปลี่ยนไปใช้เครื่องบินRepublic P-47 Thunderbolt [ ^{2 ] เข้า} ร่วมในการรุกในหมู่เกาะอินเดียตะวันออกของเนเธอร์แลนด์ นิวกินีหมู่เกาะบิสมาร์กฟิลิปปินส์ และยุทธการที่โอกินาวา

ได้รับการติดตั้งเครื่องบินรบNorth American P-51 Mustangและย้ายไปญี่ปุ่นในฐานะส่วนหนึ่งของกองทัพยึดครองในเดือนกันยายน ปี 1945 โดยยังคงเป็นส่วนหนึ่งของ ภารกิจ ป้องกันภัยทางอากาศของกองทัพอากาศตะวันออกไกล ตลอดช่วงหลังสงคราม เข้าร่วมการรบในเดือนมิถุนายน ปี 1950 ในช่วงเริ่มต้นของสงครามเกาหลีได้รับการติดตั้ง เครื่องบิน รบ Lockheed F-80 Shooting Star เพื่อต่อสู้ทางอากาศกับเครื่องบินของฝ่ายคอมมิวนิสต์และปฏิบัติภารกิจสนับสนุนภาคพื้นดินแก่กองกำลังสหประชาชาติระหว่างปี 1950-1953 กลับไปยังญี่ปุ่นหลังจากสงบศึกในปี 1953 และได้รับการอัพเกรดเป็นเครื่องบินสกัดกั้น Lockheed F-94 Starfire ที่สร้างขึ้นเพื่อภารกิจป้องกันภัยทางอากาศ โดยเฉพาะ

ฝูงบินย้ายไปที่ฐานทัพอากาศจอห์นสันเมื่อวันที่ 20 กรกฎาคม พ.ศ. 2497 และจัดตั้งหน่วยป้องกันภัยทางอากาศชั่วคราวในวันเดียวกันที่ฐานทัพอากาศโคมากิ [ ^{หมายเหตุ 2 ]}ประเทศญี่ปุ่น จนถึงวันที่ 4 สิงหาคม พ.ศ. 2497 และที่ฐานทัพอากาศมิซาวะประเทศญี่ปุ่น จนถึงวันที่ 27 สิงหาคม พ.ศ. 2497 ^{[ 1 ]}ฝูงบินถูกยุบในเดือนธันวาคม พ.ศ. 2490 ^{[ 1 ]}

หน่วยนี้ได้รับการฟื้นฟูโดยกองบัญชาการยุทธวิธีทางอากาศในปี 1969 ที่ฐานทัพอากาศชอว์รัฐเซาท์แคโรไลนา โดยรับช่วงบุคลากรและอุปกรณ์ของฝูงบินฝึกนักบินรบที่ 4417 ติดตั้งเครื่องบินทิ้งระเบิดDouglas B-66 Destroyer รุ่นลาดตระเวน และสงครามอิเล็กทรอนิกส์ และฝึกนักบินลาดตระเวนทางยุทธวิธีและสงครามอิเล็กทรอนิกส์ตั้งแต่ปี 1969 ถึง 1974 จนกระทั่งปลดประจำการเครื่องบิน B-66 ย้ายไปที่ฐานทัพอากาศจอร์จ รัฐแคลิฟอร์เนีย และติดตั้ง เครื่องบิน รบ McDonnell F-4E Phantom IIฝึก นักบิน Wild Weaselในด้าน ยุทธวิธีปราบปราม ขีปนาวุธพื้นสู่อากาศตั้งแต่ปี 1977 ถึง 1984 ยุบหน่วยเมื่อปลดประจำการเครื่องบิน F-4

ได้รับการเปิดใช้งานอีกครั้งโดยกองบัญชาการฝึกอบรมทางอากาศในฐานะฝูงบินฝึกนักบินระดับปริญญาตรีโดยใช้เครื่องบินNorthrop T-38 Talonในปี 1990–1991 โอนไปยังกองบัญชาการจัดหาวัสดุของกองทัพอากาศในปี 1993 ในฐานะฝูงบินทดสอบการบินเกี่ยวกับระบบอาวุธต่างๆ ตั้งแต่ปี 1993 ถึง 1999 จากนั้นกลับไปที่กองบัญชาการการศึกษาและการฝึกอบรมทางอากาศเพื่อให้บริการฝึกบินตั้งแต่ปี 2001 ถึง 2007 ซึ่งต่อมาได้โอนไปยังกองบัญชาการสำรองของกองทัพอากาศ^{[ 1 ]}

• กองบินขับไล่ที่ 31, 1 กุมภาพันธ์ 1940
• กองบินขับไล่ที่ 35 (ต่อมาคือ กองบินขับไล่ที่ 35, กองบินขับไล่สกัดกั้นที่ 35) 15 มกราคม 1942 (สังกัดกองบินขับไล่ทิ้งระเบิดที่ 18เมื่อวันที่ 7 พฤษภาคม 1951; กองบินขับไล่สกัดกั้นที่ 51ตั้งแต่วันที่ 1 มิถุนายน 1952 ถึง 14 กรกฎาคม 1954)
• กองบินที่ 41 , 1 ตุลาคม – 8 ธันวาคม 1957
• กองบินลาดตระเวนทางยุทธวิธีที่ 363ระหว่างวันที่ 15 ตุลาคม 1969 ถึง 15 มีนาคม 1974 (สังกัดกองบินขับไล่ทางยุทธวิธีที่ 36ระหว่างวันที่ 1 เมษายน 1969 ถึง 31 ธันวาคม 1971)
• กองบินขับไล่ทางยุทธวิธีที่ 35 , 1 กรกฎาคม 1977 – 11 พฤษภาคม 1984
• กองบินฝึกที่ 47 , 2 เมษายน 1990 – 15 ธันวาคม 1991
• กองปฏิบัติการที่ 46 , 8 กันยายน 1993 – 1 กันยายน 1999
• กลุ่มฝึกบินที่ 340 2 เมษายน พ.ศ. 2544 – ปัจจุบัน^{[ 1 ]}